Центральный собор монастыря по высоте значительно превосходил главный храм государства — Успенский собор Кремля. Одна его сторона была обращена к Святому озеру, другая — к заливу Благополучия. Стены собора как бы выступали из скал, сужаясь кверху.

На Соловецком острове было более пятидесяти озер. Монахи соединили их каналами в единую систему, главным резервуаром которой стало Святое озеро. Вода из него стекала в море по водостокам, проложенным под монастырем. На них были сооружены мельницы. В разных местах были устроены сенокосные пожни, сооружены кузницы, кирпичные заводы, «четыре избы великие новые и клети», скотный двор, обширный рыбный садок в перегороженной морской губе, каменная корабельная пристань. Монахи плавали по морю на ладьях. Их флотилия включала множество судов. Немало труда было затрачено, чтобы проложить среди валунов и болот дороги. К концу игуменства Филиппа в монастырских житницах хранилось более пяти тысяч четвертей ржи (пятьюдесятью годами ранее — всего тысяча четвертей). Теперь обитель могла прокормить не менее двухсот монахов.

Соловецкий монастырь не только достиг материального благополучия, но и стал центром духовного развития и культуры. По благословению «настоятеля игумена Филиппа, по рекло Колычева», монастырский старец «Иасафишка, по рекло Белобаев», изготовил к 1551 году парадное Евангелие. В обители были искусные архитекторы и мастера, но отсутствовали книгописцы, умевшие писать золотой вязью и рисовать заставки. По этой причине Иоасаф снабдил свою книгу заставками, вырезанными из имевшихся у него под руками книг. Соловецкие писцы старательно переписывали сочинения крупнейших писателей XVI века, к каким бы течениям они ни принадлежали. В числе их были Иосиф Волоцкий, Вассиан Патрикеев, Максим Грек, позднее — Андрей Курбский. В соловецкую библиотеку книги поступали из разных мест. Многие из них помечены как вклады Филиппа Колычева. Немало книг обитель получила от Сильвестра, его ученика Ивана Грозного и других лиц.

Соловецкие старцы не стояли в стороне от церковной борьбы, происходившей в Москве. Когда осифляне предали суду вождя нестяжателей Артемия из заволжских скитов, двое соловецких старцев — книгописец Иоасаф Белобаев и Феодорит — пытались защитить его от обвинений в ереси. В 1554 году Артемий был сослан под надзор в Соловецкий монастырь. После падения Избранной рады наставник царя Сильвестр принял пострижение в Кирилло-Белозерском монастыре. Но Иван IV не оставил его в покое и велел перевести в Соловки. Архипелаг посреди далекого северного моря казался идеальным местом для заточения еретиков, чародеев и «изменников». Но попытки превратить Соловки в тюрьму не удались с самого начала. Один из первых узников монастыря старец Артемий бежал с островов и вскоре объявился в Литве. Если бы Колычев позаботился о строгом надзоре за узниками или организовал погоню, побег едва ли был бы возможен. Когда царь в 1562 году подверг опале «великого» боярина князя Д. И. Курлятева — своего личного недруга, — «изменника» сослали не на Белое море, а на Ладогу.

Преемником Макария на митрополичьем престоле стал инок Чудова монастыря Афанасий, до пострижения носивший имя Андрея Протопопова. Многие годы Андрей был духовником царя и пользовался его полным доверием. Следуя примеру Макария, митрополит Афанасий пытался остановить казни в Москве. Когда Грозный велел убить князя Овчину — сына фаворита Елены Глинской, — Афанасий с боярами явились во дворец и заявили протест. Ответные меры властей не заставили себя ждать.

В январе 1565 года Грозный уехал из «царствующего града» в Александровскую слободу и оттуда прислал грамоту митрополиту Афанасию. В ней он объявил об опале на епископов и прочих архиереев (исключая митрополита), на бояр, приказных и детей боярских, а кроме того, известил всех об отречении от престола. Едва он, царь, захочет «понаказать» изменников, писал Иван, как епископы и игумены, «сложась» с боярами, дворянами и дьяками, изменников покрывают.

С момента отречения от престола все переговоры с думой и приказными государь вел через духовенство. В думе у него имелось немало тайных недругов, но они были застигнуты врасплох и не сумели использовать царское отречение. Народ московский, которому царь объявил милость одновременно с опалой на власть имущих, грозил изменникам расправой, и бояре вынуждены были подчиниться. Они просили митрополита о посредничестве. Но митрополит не пожелал покидать столицу в критических обстоятельствах и направил в Александровскую слободу архиепископа Пимена и чудовского архимандрита Левкия, известных своим угодничеством перед царем. Бояре и епископы были задержаны стражей по дороге, тогда как Пимена и Левкия приставы привели в слободской дворец. Посланцы передали самодержцу благословение митрополита и после долгих слезных молений уговорили, чтобы тот сложил опалу с бояр и епископов и «государьствы своими правил, как ему, государю, годно». Вслед за тем в окружении караулов во дворец привели бояр и членов священного собора. С ними царь ничего не обсуждал, а лишь ограничился заявлением, что он решил вернуться на царство, а о дальнейшем сообщит митрополиту через богомольцев Пимена и Левкия. Месяц спустя Грозный учредил опричнину и начал казнить неугодных ему бояр. Первым подвергся казни князь А. Б. Горбатый, прославленный воевода, покоритель Казани. Вслед за тем власти отправили на поселение в Казанский край около сотни семей, принадлежавших, как и Горбатый, к коренной суздальской знати. Вотчины Горбатого и ссыльнопоселенцев перешли в казну. Опричнина стала своего рода государством в государстве. Она имела собственную территорию, правительство, армию, финансы, свое духовенство. В опричнине царь освободился от традиционной опеки Боярской думы.

При учреждении опричнина имела четко выраженную антикняжескую направленность. Суздальская знать занимала ключевые позиции в Боярской думе и в государевом дворе. В ней царь видел главную преграду к неограниченной самодержавной власти. Однако глава государства переоценил свои силы, вступая в конфликт с верхами господствующего сословия.

В апреле 1566 года царь и его опричная дума объявили о проведении в стране самой широкой амнистии. Из ссылки были возвращены князья Воротынские и половина казанских ссыльных. Учреждая опричнину, царь сетовал на то, что не может наказать своих изменников, за которых тотчас вступаются митрополит, бояре и прочие чины. Лишенный старинного права печалования, митрополит Афанасий нашел иной способ выразить протест против действий царя. Сразу после объявления об амнистиях он без ведома и согласия Грозного покинул митрополию и удалился в монастырь. Что побудило духовника царя к решительному разрыву с ним?

За год опричнина не успела пустить корни, и указ об амнистии подал всем надежду на ее близкую отмену. Введение опричнины приостановило действие законов и заменило право произволом самодержца. По традиции члена думы нельзя было осудить или отнять у него вотчину без боярского суда и сыска. Теперь и думных людей, и прочих дворян опричники могли подвергнуть преследованиям без всякой доказанной вины с их стороны.

Афанасий покинул пост митрополита, очевидно добиваясь упразднения опричных порядков. Царь мог бы назначить на его место одного из своих угодников — новгородского епископа Пимена или чудовского архимандрита Левкия. Но эти лица своим пособничеством опричнине скомпрометировали себя в глазах земщины, и Грозный должен был прислушаться к голосу духовенства и всей земли. Некоторые из высших иерархов оказались в стороне от бурных событий, потрясших столицу при учреждении опричнины. Одним из них был Герман Полев, получивший сан архиепископа Казанского накануне опричнины. На него и пал выбор царя. Герман принял предложение государя и священного собора, переехал на митрополичий двор и жил гам в течение двух дней. Святитель принадлежал к числу соратников Макария и продолжателей его традиций. Он не — тал скрывать от Ивана своего отношения к опричнине. Требуя ее отмены, Герман «претил» самодержцу страшным судом, «тихими и кроткими словесы его наказующе». Памятуя о неудаче митрополита Афанасия, пытавшегося вкупе с боярами добиться прекращения кровопролития, Герман не отважился на публичные выступления против Грозного, а ограничился беседой с глазу на глаз, чем и обрек себя на неудачу. Когда содержание беседы стало известно Басманову и другим руководителям опричнины, те высказались против поставления Полева. По настоянию Басманова Иван предложил Герману немедленно покинуть митрополичий Двор. Распри со священным собором ставили Грозного в трудное положение. После повторного обсуждения на соборе решено было поставить на митрополию игумена Филиппа, лицо нейтральное.