В 1924 году Каннингхэм был назначен командиром «Колумбины», плавучей базы эсминцев, приписанной к базе в Фёрт-оф-Форте. Однако через 2 года он расстался с эсминцами, приняв приглашение занять должность, которая могла испугать даже неробкого человека. Каннингхэм становится флаг-капитаном и начальником штаба ужасного сэра Уолтера Коуэна. Старый огнедышащий дракон пожелал, чтобы именно Каннингхэм стал командиром его флагманского корабля, когда отправился в качестве командующего на Американскую и Вест-Индскую станцию. Это был легкий крейсер «Калькутта», который устраивал и адмирала, и капитана 1 ранга. Каннингхэм мог надеяться на поправку, так как аппендикс ему вырезали. Секрет Каннингхэма заключался в том, что он инстинктивно уважал в других такие качества, как оригинальность мышления, отвагу и инициативу, то есть то, чем обладал сам. Его подчиненные чувствовали, как сам Каннингхэм чуял в Коуэне, что «его идеалы, чувство долга и честь были столь высоки, что он никогда не щадил себя, ожидая, что и другие будут поступать так же». Опираясь на взаимное уважение, Каннингхэм и Коуэн не только прекрасно сработались, поскольку испытывали полное взаимное доверие и уверенность, но также стали настоящими друзьями.
Главной обязанностью Американской и Вест-Индской эскадры был «показ флага». Она должна была устанавливать дружеские связи с влиятельными лицами в странах региона, демонстрировать британскую мощь и поддерживать престиж «владычицы морей». В этот период Американская станция была одной из важнейших, хотя напряженные официальные обязанности могли подточить и более крепкое здоровье. В 1927 году «Калькутту» сменил более крупный крейсер «Диспетч», а в следующем году утомительная дипломатическая деятельность завершилась. Каннингхэм добился большого успеха на этом поприще, где он использовал мягкую сторону своего характера. Чилийская газета «Меркурио де Антофагаста» назвала его «исключительно любезным моряком, на губах которого всегда играла улыбка».
До сих пор Каннингхэм не учился на официальных морских командных курсах, и Адмиралтейство не нашло ничего лучшего, как направить его, подряд, сначала на курсы подготовки старших армейских (!) офицеров в Ширнессе, а потом в имперский колледж обороны (ныне Королевский колледж исследования оборонных вопросов) в Лондоне. Каннингхэм, к собственному удивлению, нашел весьма приятным расширение своей сферы знаний. Он также использовал подходящий случай, чтобы жениться, что было важной деталью социального статуса офицера, достигшего определенных высот.
В конце 1929 года Каннингхэм становится командиром нового линкора «Родней», где получил большой опыт, совершенно новый для моряка, всю жизнь прослужившего на эсминцах. Однако командование линкором было совершенно необходимой ступенью для получения звания адмирала. Офицеры и матросы линкора обнаружили, что их капитан вовсе не «ужасный тигр», как они ожидали, но приписали это его недавней — и очень удачной — женитьбе. Тем не менее, на посту командира «Роднея» Каннингхэм добился, как всегда, блестящих успехов и привлек внимание командующего флотом адмирала сэра Эрнла Четфилда. Четфилд начал исследовать возможность вести эскадренный бой ночью. Несмотря на печальный опыт Ютландского боя, многие офицеры по-прежнему предавали ночной бой анафеме. Среди них был и заместитель командующего Средиземноморским флотом вице-адмирал сэр Говард Келли. Его нежелание сражаться после наступления темноты сорвало весенние маневры флота. Зато для Каннингхэма ночной бой давно стал второй натурой, так как эсминцы должны были атаковать именно после наступления темноты, «чтобы создать возможность для достижения решительных результатов в ходе последующей атаки линейными кораблями». Позднее он умело использовал свой богатый опыт, до совершенства отточив методы управления ночными действиями флота в ходе маневров в 30-х годах.
Воцарившаяся атмосфера всеобщей экономии привела к тому, что капитаны 1 ранга, намеченные к производству в адмиралы, не могли проводить в море более 1 года. В конце 1930 года Каннингхэм покидает «Родней» и становится комендантом казарм Королевского Флота в Чатаме. Именно он находился на этом ключевом посту, когда произошел знаменитый Инвергордонский мятеж 1931 года. В ходе событий Каннингхэм проявил истинное благородство. В своих мемуарах он не отрицает своей доли ответственности, так как не осознал полностью, к каким последствиям может привести сокращение жалования матросам. Каннингхэм руководил своими казармами железной рукой, однако при этом проявлял гуманность и понимание, проводя весь день среди моряков и пытаясь по мере сил решать их финансовые проблемы. Вероятно, поэтому в Чатаме почти не было волнений.
В 1932 году Каннингхэму сообщили, что он должен получить звание контр-адмирала. Закончив технические и тактические курсы подготовки старших офицеров в Портсмуте, он получил прекрасную должность — командующего минными силами Средиземноморского флота. В распоряжении Каннингхэма оказались 3 лучшие флотилии эсминцев Королевского Флота. С 1930 года Средиземноморский флот отрабатывал методы ведения ночного боя. Четфилд, который в этом году стал командующим флотом, был полон решимости «продолжать исследовать проблему, так как не подлежит сомнению, что ее значение возрастает, и она предоставляет большие возможности». Его активно поддерживал очень способный заместитель У.У. Фишер, который в октябре 1932 года стал командующим Средиземноморским флотом и продолжил эту работу. Каннингхэм готовил свои эсминцы, для которых ночные бои являлись самой важной задачей. Он добивался, чтобы эсминцы действовали еще лучше. Фишер оказался достаточно умен, чтобы начать готовить к ночным боям и линкоры. Вскоре после прибытия Каннингхэма в 1934 году были проведены совместные учения английских флотов возле Мальты. Средиземноморский флот «разгромил» Флот Метрополии благодаря внезапной ночной атаке. Эсминцы Каннингхэма сыграли в этом «бою» решающую роль, проведя предварительную торпедную атаку, несмотря на сильное волнение. Это позволило линкорам Фишера вести бой в наиболее благоприятных условиях.
Боевые инструкции линейных сил Средиземноморского флота эпохи Келли подчеркивали, что ночного боя следует избегать. Теперь их сменили инструкции, указывающие, что подобный бой является крайне желательным. Каннингхэм был наиболее подходящим адмиралом для использования подобной тактики, требующей решительности, инициативы, отваги, воображения, желания идти на риск, причем каждый корабль должен будет поворачиваться с проворством эсминца. Разумеется, в это критическое время, когда Абиссинский кризис сделал перспективу войны с Италией вполне реальной, здоровый и еще не старый Каннингхэм казался командирам своих эсминцев самым лучшим командующим минными силами.
Каннингхэм покинул Средиземное море в 1936 году, навсегда распрощавшись с эсминцами, что было довольно грустно, так как службе на этих маленьких кораблях он отдал почти 30 лет. Еще хуже оказалось то, что Адмиралтейство не нашло ему применения, особенно потому, что в июле он стал вице-адмиралом и отправлять его на какие-нибудь курсы было уже просто неловко. В начале 1937 года его сделали председателем комитета по изучению вопросов обитаемости и вентиляции кораблей Королевского Флота, так как в этой области давно назрела необходимость перемен. Однако тут среди командования флота началась целая эпидемия болезней и смертей, которая накануне Второй Мировой войны едва не обезглавила его. Утомление и напряжение Первой Мировой войны, разоружение и международные кризисы, которые осложнялись профессиональной привычкой все делать самостоятельно, не передоверяя работу подчиненным, могли подорвать самое крепкое здоровье. Результатом становилась болезнь, преждевременная отставка и ранняя смерть. К счастью для себя, Каннингхэм никогда не был «линкорным адмиралом» и артиллеристом, вдобавок Адмиралтейство как-то очень кстати находило возможность заставить его отдыхать. Поэтому он оказался в нужном месте списка старшинства, когда флоту потребовался его талант.
