Первое время после увольнения из армии работал пилотом гражданской авиации. В 1923 году устроился чиновником в частную авиакомпанию «Юнкерс», а через год уже руководил ее авиационными предприятиями в Бразилии, Аргентине и США. В 1925 году стал главным управляющим авиакомпании «Юнкерс Люфтверк АГ». В 1926—1933 годах главный исполнительный директор «Люфтганзы».

В начале 1930-х годов сблизился с нацистским движением, стал оказывать ему финансовую поддержку, а лидеру этого движения А. Гитлеру даже предоставлял в личное пользование самолеты авиакомпании. Особо тесные отношения у Мильха установились с бывшим летчиком кайзеровской армии и заместителем Гитлера Г. Герингом.

С приходом в январе 1933 года к власти в Германии нацистов карьера Мильха пошла круто вверх. В апреле 1933 года было создано Имперское министерство авиации, которое возглавил Г. Геринг. Статс-секретарем нового министерства (по рангу, второе должностное лицо в министерстве) он назначил Мильха, которого хорошо знал и высоко ценил за организаторские способности. Одновременно Мильх был сразу же произведен из капитанов запаса в генералы.

Вместе с Герингом Мильх возглавил руководство созданием «секретных» германских ВВС (люфтваффе). Поскольку Версальский мирный договор 1919 года запрещал Германии иметь ВВС, то все работы по их созданию проводились тайно. В феврале 1935 года Гитлер денонсировал статьи Версальского договора, касающиеся военной авиации, и официально объявил о создании люфтваффе. Мильх получил чин генерал-лейтенанта (1935), через год — генерала авиации, а в 1938 году — генерал-полковника. 1 февраля 1939 года в дополнение к своей основной должности статс-секретаря министерства он назначается генерал-инспектором ВВС.

Однако в середине 1930-х годов карьера Мильха оказалась под угрозой краха. Нацистские идеологи подняли вопрос о его «неарийском» происхождении. Началось доскональное расследование этого дела. В результате было установлено, что статс-секретарь имперского министерства авиации и генерал германских люфтваффе является сыном еврея. Создалась ситуация совершенно немыслимая для высшего должностного лица при нацистском режиме. Но тут в дело вмешался лично «наци № 2» Геринг, заявивший, что ему лучше знать, кто в его министерстве еврей, а кто — нет. Надо сказать, что Геринг никогда не был таким ортодоксальным антисемитом, как Гитлер, и не воспринимал всерьез расистские бредни идеологов нацизма. При укомплектовании своих люфтваффе он исходил прежде всего из профессионализма кадров, а все остальное для него было не заслуживающим внимания. Поэтому в германских ВВС лиц «неарийского» происхождения было значительно больше, чем в армии и на флоте, не говоря уже о других воинских формированиях, например, типа СС.

Поняв, что его ближайшему помощнику угрожает серьезная опасность, Геринг решил проблему спасения Мильха довольно оригинальным образом. Он заполучил собственноручно подписанный матерью Мильха документ, в котором она под присягой заявила, что ее сын Эрхард Мильх является плодом ее внебрачной связи с бароном Г. фон Биром. Потрясая этой бумагой перед комиссией блюстителей «чистоты арийской крови», Геринг заставил ее полностью реабилитировать своего заместителя, да еще и извиниться перед ним за нанесенный «моральный ущерб».

В начале 1940 года Мильх был назначен командующим 5-м воздушным флотом, созданным для проведения Северной кампании 1940 года (операция по захвату Дании и Норвегии). Успешное участие в этой кампании принесло Мильху Рыцарский крест. Затем Мильх принимал участие во Французской кампании 1940 года. После разгрома Франции он в числе трех высших военачальников люфтваффе (кроме него в эту тройку вошли Кессельринг и Шперле) был произведен в генерал-фельдмаршалы (19 июля 1940 года).

Характерной чертой деятельности Мильха в министерстве авиации являлось его постоянное стремление получить полный контроль над люфтваффе и авиационной промышленностью, сосредоточить в своих руках все нити управления ими. Когда к началу 1940-х годов ряд проектов генерала Э. Удета (один из руководителей министерства авиации) закончились провалом, Мильх воспользовался этим, чтобы расширить круг своих полномочий. Так, добившись путем интриг отстранения своего конкурента, он получил право открывать и закрывать авиационные предприятия, перемещать по своему усмотрению материальные и людские ресурсы. Вслед за тем Мильх расставил своих людей на все руководящие посты в технических службах люфтваффе и произвел реорганизацию возглавляемого до этого Удетом Технического управления министерства авиации. После смерти Удета (ноябрь 1941 года) Мильх сосредоточил в своих руках руководство всей технической частью люфтваффе, стал начальником вооружений ВВС, получил право на размещение заказов люфтваффе в промышленности. Однако, несмотря на огромные полномочия и все принимаемые меры, Мильху так и не удалось добиться запланированного роста авиационной техники. Его попытка развернуть широкое производство самолет-снарядов «Фау-1» особых результатов не дала, но привела к большому расходу цветных металлов, запасы которых в Германии были ограничены.

Участившиеся провалы в работе министерства авиации привели к обострению отношений между Мильхом и Герингом. Чувствуя, что тучи над его головой неумолимо сгущаются, Мильх решил нанести упреждающий удар, пустив в ход свое излюбленное оружие — интриги. Он поставил перед собой цель дискредитировать своего начальника Геринга в глазах Гитлера, добиться его смещения с поста министра и самому занять это место. Узнав об этом, Геринг резко изменил отношение к своему бывшему протеже и начал систематически подрывать его положение, используя для этого любую возможность. Тем временем, полагая, что ему удастся после Сталинградской катастрофы свалить Геринга, когда тот обещал Гитлеру организовать снабжение окруженной в Сталинграде группировки по воздуху и полностью провалил эту операцию, Мильх пошел ва-банк, открыто предложив фюреру сместить рейхсмаршала. Но этот демарш Мильха окончился неудачей. Гитлер, ранее благоволивший Мильху, уже начал утрачивать к нему доверие.

С весны 1943 года контроль над авиационной промышленностью постепенно начал переходить в руки нового фаворита Гитлера — министра военной промышленности А. Шпеера. После неудачи с проектом создания реактивного истребителя-бомбардировщика «Ме-262» Гитлер лишил Мильха всех полномочий в сфере авиапромышленности, которая полностью перешла в подчинение Шпеера (май 1944 года). После этого от Мильха ожидали отставки, но он и не думал этого делать, надеясь выиграть время. Тогда Геринг 20 июня 1944 года публично потребовал от Мильха подать в отставку с поста статс-секретаря министерства авиации. На следующий день Мильх был уволен. Затем последовало его увольнение с должности начальника вооружений люфтваффе. Он сохранил за собой лишь должность генерал-инспектора ВВС, но без реальной власти.

1 октября 1944 года во время одной из инспекционных поездок Мильх попал в автокатастрофу, получил тяжелые травмы и надолго выбыл из строя. 8 января 1945 года он был уволен с поста генерал-инспектора люфтваффе и переведен в резерв ОКВ. Никакого назначения больше до самого конца войны Мильх не получил.

4 мая 1945 года в замке Зихерхаген (близ Нойштадта) был арестован английскими войсками. Выступал в качестве свидетеля в Нюрнбергском международном военном трибунале, где союзники судили главных военных преступников. В своих показаниях пытался защищать Геринга. Как военнопленный содержался в заключении в бывшем концлагере Дахау. В декабре 1946 года предстал перед американским военным трибуналом в Нюрнберге, который приговорил его к пожизненному тюремному заключению (март 1947 года). Но уже в 1951 году срок ему сократили до 15 лет, а в 1955 году он был освобожден. Жил в Дюссельдорфе, работал консультантом по вопросам авиации в фирмах «Фиат» и «Тиссен».

Звание генерал-фельдмаршала германских ВВС Мильх получил одним из первых в Третьем рейхе, когда ему было 48 лет. В отличие от других гитлеровских фельдмаршалов, он не служил в рейхсвере, а перешел на службу в люфтваффе из гражданской авиации, где занимал один из ключевых административных постов. Тем не менее благодаря покровительству Геринга Мильх сразу же занял второй по значению пост в пока еще «секретных» люфтваффе, а в дальнейшем сыграл большую роль в их создании как вида вооруженных сил (вермахта) и развитии.