С кончиной митрополита Макария и первыми неудачами в Ливонии совпадает по времени всплеск репрессий, которые царь Иоанн обрушил на головы подозреваемых в измене представителей знати. Боярская дума пыталась воспротивиться царю, но результатом стал лишь серьезный конфликт между государем и членами думы, что в итоге только усугубило гнев царя и привело к новым опалам и казням. Иоанн, столь полюбивший свирепое лицедейство, нередко обставляет казни отвратительными сценами. Они превращаются в своего рода садистские спектакли. Так, например, погиб знаменитый военачальник князь Михаил Репнин-Оболенский, которому царь повелел на своем пиру надеть скоморошью маску и плясать вместе с своими холуями. Князь отказался от участия в богомерзком действе и за то был убит по приказу царя. Причем, Репнина умертвили в его домовом храме во время Всенощной. Сходным образом был убит на пороге церкви и другой видный воевода — князь Юрий Кашин-Оболенский. Царь казнил заподозренных в измене княжат и бояр целыми семьями. Например, князь Курлятев был казнен вместе с женой и детьми. При этом не смущался Иоанн и тем, что кто-либо из намеченных им жертв пребывал в монашеском чине. От царева гнева монастырская келья не спасала. Боярин Никита Казаринов-Голохвастов, принявший великую схиму — «чин ангельский», — несмотря на это обстоятельство был предан казни. Иоанн предварил ее традиционной для него злой шуткой: дескать, боярин теперь ангел, и подобает ему взлететь на небо — после этого Голохвастова усадили на бочку с порохом и подорвали.
Видя, какого размаха достигли преследования и казни заподозренных в измене, бежал от царского гнева в Литву последний видный деятель «Избранной Рады» князь Андрей Курбский. Над головой князя уже давно сгущались тучи, и бегством он лишь спасал свою жизнь. Но Иоанн увидел в побеге прежнего любимца еще более веское подтверждение своих подозрений о тотальной боярской измене. В душе Иоанна совершился окончательный перелом, и террор после бегства Курбского разгорелся еще пуще, вылившись в конце концов в учреждение Опричнины.
Поселившись в Литве, в пожалованных королем Сигизмундом II Августом обширных владениях с центром в Ковеле на Волыни, Курбский написал Иоанну Грозному свое первое послание, в котором обличал тиранию царя. Иоанн ответил не менее едким письмом — началась знаменитая переписка царя с Курбским, которая дошла до наших дней и является ценнейшим историческим и литературным памятником той эпохи. Вообще же следует отметить, что князь Курбский был одним из самых образованных людей на Руси того времени. В Литве князь Андрей повел себя весьма достойно. Он не враждовал против своего бывшего Отечества и вообще не запятнал себя никакими неблаговидными поступками. Напротив, Курбский, видя в сколь бедственном положении оказалась Православная Церковь в Литве и Польше, занялся просветительской деятельностью. Князь, самостоятельно изучивший латынь, переводил святоотеческие труды, устраивал школы, писал полемические трактаты. Праведная жизнь Курбского в Литве уже сама по себе является гарантом того, что такой человек не стал бы лгать, повествуя в своих трудах об ужасах второй половины Иоаннова правления. Особенно ярко они описаны Курбским в его «Истории о великом князе Московском». Так что отнюдь не только якобы стремившиеся очернить Россию современники-иноземцы повествуют о тирании царя Иоанна IV, как уверяют сегодня некоторые авторы, пытающиеся оправдать Грозного. Однако даже самые лучшие патриотические побуждения не должны вести к фальсификации истории. Имеется достаточно достоверных источников, подтверждающих со всей очевидностью, что 1560-1580 годы стали для Российского государства временем кровавого кошмара. И самое яркое доказательство этого — многочисленные списки казненных из составленного самим Иоанном Грозным Синодика опальных, в которых отмечены многие тысячи людей, ставших жертвами царя и его палачей.
На фоне такой страшной метаморфозы царя Иоанна происходят перемены и в церковной жизни Руси. После смерти св. Макария, в феврале 1564 г., в Москве состоялся церковный Собор. Прежде, чем приступить к избранию нового митрополита, Собор постановил, что митрополит должен отныне носить белый клобук. Ранее Московские святители из русских — свв. Петр и Алексий — носили именно клобук белого цвета. Позднее под влиянием митрополитов-греков, Предстоятели Русской Церкви вновь стали носить черный клобук. Белый клобук оставался лишь у Новгородских владык. Макарий, прежде бывший архиепископом Новгородским, сохранил белый клобук и после поставления на митрополию. Теперь эта прерогатива (как и право печатать грамоты красным воском) была закреплена за митрополитами всея Руси специальным соборным актом.
Преемником св. Макария на митрополии был избран иеромонах Чудова монастыря Афанасий — бывший протопоп Благовещенского собора Андрей. Афанасий происходил из Переславля-Залесского, был учеником преп. Даниила Переяславского. Он какое-то время являлся духовником Иоанна Грозного. В 1552 г. протопоп Андрей благословил царя на Казанский поход, в котором и сам принимал участие. Андрей причащал Иоанна в день штурма Казани, закладывал во взятом городе первый православный храм. Он был, вероятно, очень близок к семье Иоанна, о чем свидетельствует факт крещения Андреем царевича Иоанна Иоанновича в 1554 г. и царевны Евдокии Иоанновны — в 1556 г. В 1561 г. протопоп оглашал перед крещением Марию Темрюковну. Так что отцы Собора надеялись, по-видимому, что Афанасий будет иметь влияние на царя, и это позволит хоть как-то умерять все возрастающую жестокость Грозного государя. Однако этого не произошло: правление митрополита Афанасия совпало с развитием самых мрачных свойств характера Иоанна Грозного, в то время, как Предстоятель Русской Церкви был бессилен изменить поведение царя в лучшую сторону.
В конце 1564 г. Иоанн покинул Москву и вместе с семьей, узким кругом приближенных, казной и архивом отъехал в неизвестном направлении. Лишь через месяц царь, остановившийся в Александрой Слободе, прислал в столицу две грамоты. В первой, адресованной митрополиту Афанасию, Иоанн, как и в письмах к Курбскому, оправдывал свои действия необходимостью искоренения боярской крамолы и измены. В грамоте содержался список влиятельных лиц, которые, по мнению Иоанна, были наиболее виновны пред ним. Причем, укорял самодержец не только бояр, но также архиереев и духовенство за то, что вступаются за государевых врагов, пользуясь правом печалования. В то же время другая грамота, обращенная к народу, объявляла, что на простых людей царь гнева не держит. Иоанн затеял очередное лицедейство: он заявил, что из-за боярских измен более не желает оставаться в Москве. Расчет был верный — всех объял ужас, так как народ боялся остаться без государя, тем более во время войны, идущей в Ливонии, и непрекращающихся набегов крымских татар. Как и следовало ожидать, к Иоанну в Александрову Слободу было отправлено всенародное посольство — умолять государя вернуться в Москву. В составе делегации были архиепископ Новгородский Пимен и 4 других архиерея, бояре, служилые люди и горожане. Царь принял посольство и дал «уговорить» себя вернуться в Москву, поставив при этом условие, ради которого Иоанн собственно и затевал всю комедию с отъездом из столицы — отныне Иоанну никто не должен был препятствовать казнить виновных в измене. На боярство и «служилых людей» царь наложил опалу, а духовенство не должно было вмешиваться в суд государев и вступаться за казнимых, досаждая царю своим печалованием.
В начале 1565 г. по возвращении царя в Москву последовало учреждение Опричнины. Все государство было разделено на две части: Опричнину и Земщину. Лучшие земли отошли к Опричнине. Начались казни и преследования, дотоле неслыханные на Руси. Причем, вопреки обещанию царя, казнили не только бояр и дворян, но и множество простого люда. Полились потоки крови, каких не было со времен татарского нашествия. Увидеть во всех этих ужасах какой-то определенный государственный смысл трудно. Не выглядит вполне соответствующим истине предположение ряда историков о том, что опричным террором Иоанн якобы сокрушал остатки прежних удельных порядков и крупное боярское землевладение, что должно было способствовать объединению и укреплению Российского государства. Высказывалась даже такая оригинальная гипотеза (ее авторы — г. Григорьев и А. Никитин): опричный террор объясняли опасением Иоанна за свой престол в связи с тем, что у первой жены Василия III Соломонии Сабуровой после ее пострижения якобы родился сын Георгий, тайно отданный на воспитание неизвестным лицам. Последний в таком случае, будучи старше Иоанна, мог (если бы он вдруг объявился) считаться более законным претендентом на престол. Однако ( чаще всего), лишенное логики, и абсурдное поведение царя Иоанна в период Опричнины — это скорее конвульсивные проявления работы пораженного психическим недугом мозга, которому повсюду мерещатся заговоры и измены. Выражаясь современным языком, Иоанн как будто все время борется с каким-то виртуальным противником. Трудно объяснить ту войну на истребление, которую он вел с собственным народом. Это особенно ярко проявилось при разгромах Новгорода Великого и Твери, которые учинил Иоанн со своим опричным воинством. Полнейшим абсурдом выглядит и такая широко практиковавшаяся царем мера, как уничтожение имений, дворовых людей, скота, запасов хлеба и даже храмов, принадлежавших казненным боярам (так, например, в течение почти целого года Иоанн вместе с своими опричниками громил и богатейшие вотчины конюшего Федорова-Челяднина).
