Ничем иным, кроме как психической патологией, не объяснить и того, что в душе Иоанна самым непостижимым образом уживались совершенно полярные черты: он мог часами молиться, а затем предаваться разврату и пьянству, собственноручно пытать и убивать; Иоанн любил звонить в колокола, составлял тексты церковных служб и одновременно вступал в противоканонические прелюбодейные браки; делал богатые вклады в одни храмы и монастыри и мог при этом ограбить и разорить другие; утонченный эрудит и книжник уживался в нем с суеверным приверженцем астрологии, знахарства и чародейства. О психическом срыве и надломе в душе царя свидетельствовал и его внешний облик: когда учредивший Опричнину царь вернулся в Москву, он поразил подданных своим состарившимся видом, безумно горящим взором и почти полной потерей волос на голове и бороде.

Само новое учреждение Иоанна — Опричнина — выглядит также, как один из множества его традиционных маскарадов. Прежде всего необычным казалось само слово «Опричнина», которым доселе в завещаниях называли вдовью долю, оставляемую умиравшим супругом своей жене. Иоанн, вновь лицедействуя, изображал из себя гонимого и жалкого просителя, который подобно вдове ищет своей «опричной» доли в боярском государстве. Но этим зловещий театр не ограничивался. Ужасающим маскарадом выглядела сама форма приближенных к царю опричников: они носили похожие на рясы черные кафтаны (под которыми, впрочем, были надеты яркие и богатые наряды), черные шапочки-тафьи, ездили на вороных лошадях. К поясу были привязаны изображение собачьей головы и метла — символ преданности царю и непрестанной борьбы с врагами. Опричнина приобрела откровенно кощунственный характер: в своей опричной резиденции — Александровой слободе — Иоанн Грозный создал пародийный «монастырь», в котором он называл себя «игуменом» (при этом Иоанн последовательно был женат, как минимум, 5 раз и монашества, связанного с отречением от власти, принимать не собирался), Вяземского — «келарем», а Малюту Скуратова — «пономарем». В опричной «обители» совершались продолжительные богослужения, в промежутках между которыми царь вместе с присными палачами пытал подозреваемых в измене, перемежая молитву и пытку буйными оргиями.

После учреждения Опричнины казни, совершаемые по приказу царя над заподозренными в измене, приняли массовый характер. Иоанн Грозный в это время являет собой пример монарха с сознанием скорее ветхозаветного типа. Евангельское понимание того, что мерилом всего для христианина является человеческая жизнь, а законом — любовь к ближнему, ему совсем не свойственно. Он был абсолютно уверен в том, что, как Помазанник Божий, царь имеет право карать и миловать, кого пожелает. Иоанн считал, что казнить крамольников и заговорщиков — его прямая обязанность, дело правое, за которое никакой ответственности он нести не будет. Борьбу с изменой царь возводил на уровень религиозного долга. Беда для России заключалась в том, что в заговорах Иоанн подозревал едва ли не каждого своего подданного.

Иоанн прежде всего принялся истреблять цвет русской аристократии. Причем, расправы чинились с неслыханной жестокостью, имевшей целью не только уничтожить потенциальных заговорщиков, но и устрашить остальных: по Иоаннову приказу казнимых рассекали на части, резали из кожи ремни, варили кипятком, жгли огнем и т. д. Княжеские и боярские семьи зачастую уничтожались полностью — опричники не щадили даже грудных младенцев и стариков. Истреблялась и вся дворня опальных. Иоанн принимал личное участие в этих расправах. Так, он собственноручно заколол своего старого конюшего — боярина Федорова-Челяднина, которого перед этим заставил надеть царское облачение и усадил на трон (Иоанн предъявил престарелому боярину нелепое обвинение в намерении узурпировать престол). От царя не отставало и его ближайшее окружение, выполнявшее в угоду Иоанну работу палача: например, шурин Иоанна — князь Михайло Черкасский — рассек на части казначея Тютина вместе с женой и малолетними детьми.

Не лучшим, чем у бояр и дворян, было положение горожан и крестьян Земщины. Опричники постоянно совершали карательные рейды по городам и весям, повсюду грабя, убивая, насилуя и мародерствуя. По сути вся Земщина была поставлена вне закона и представляла собой подобие завоеванной страны, в которой опричники, как победители-чужестранцы, с ведома царя творили полнейший произвол. Не случайно князь Курбский изобрел трагический каламбур, которым назвал опричное воинство царя Иоанна. «Опричь» — синоним слова «кроме», отсюда «опричники» = «кромешники», то есть вышедшие из ада кромешного. В среде опричников оказалось множество самого разного люда, не отличавшегося нравственной щепетильностью, но почуявшего возможность через новое начинание царя выслужиться и нажить состояние. Среди опричников появились даже иностранные авантюристы, такие, как, например немец Генрих Штаден, печально известный мемуарами о своих зверствах на службе у царя Иоанна.

В страшных условиях Опричнины митрополит Афанасий пытался смягчить сердце погрязшего в казнях и оргиях царя. Вопреки уговору с Иоанном он все же продолжал печаловаться за опальных. И хотя митрополиту удалось избавить от царева гнева князя М. Воротынского и боярина Яковлева, радикально изменить обстановку в стране Афанасий не мог. Добиться ликвидации Опричнины ему было не под силу, поэтому митрополит в конце концов решает отказаться от управления Русской Церковью. В 1566 году Афанасий ушел на покой в Чудов монастырь, не желая разделять моральную ответственность за творимое на Руси беззаконие, хотя официально было объявлено, что митрополит оставил Первосвятительскую кафедру «за немощию велию». Демонстративный уход с митрополии в разгар опричного террора — это поступок, который требовал исключительной порядочности и мужества. Вообще же следует отметить, что Афанасий был человек незаурядный. Известно, что он был широко образован, являлся талантливым писателем и иконописцем. Его перу принадлежит Житие преп. Даниила Переяславского. Афанасий также считается наиболее вероятным автором Степенной Книги. В последний раз Афанасий упоминается в источниках в 1566 г., когда он уже после ухода на покой по приказу царя поновлял Владимирскую икону Божией Матери. Что было с Афанасием далее — неизвестно: никаких более поздних упоминаний о нем не сохранилось.

Согласно сообщению Курбского, Иоанн Грозный первоначально пожелал, чтобы преемником оставившего митрополию Афанасия стал Казанский архиепископ Герман (Садырев-Полев). Однако св. Герман, едва лишь водворенный царем в митрополичьих палатах московского Кремля, дерзнул обратиться к Иоанну, воззвав к его разуму и совести, обличив злодеяния Опричнины и напомнив царю о грядущем Страшном суде и ответе пред Богом за свои жестокие деяния. Курбский утверждает, что после того, как Иоанн сообщил опричникам о разговоре с Германом, царевы наперсники уговорили его прогнать нареченного Первоиерарха с митрополичьего двора и не поставлять его на Первосвятительскую кафедру. Митрополит Макарий (Булгаков) выражал сомнение в достоверности сообщения Курбского, ссылаясь прежде всего на такой факт: вопреки сказанному князем о скоропостижной смерти Германа через два дня после изгнания, Казанский святитель в действительности был еще жив в ту пору, когда проходило избрание на митрополию Филиппа (Колычева), и умер лишь в ноябре 1567 г. Однако неточность сообщения Курбского еще не означает того, что его свидетельство полностью недостоверно.

Иоанну был нужен послушный митрополит, который не перечил бы его воле и не вмешивался в государевы дела, не обличал опричных порядков. Но парадоксальным образом царь все же хотел при этом, чтобы Русскую Церковь возглавлял святой подвижник, молитвенник за него и его начинания. Иоанн еще не понимал, что в одном лице ему не найти сочетания этих двух противоположностей. Разочаровавшись в обличившем его Германе, царь вспомнил о том, кого он знал еще в детстве, кто некогда был близок ко двору, но выгодно отличался от большинства буйствовавших в годы его малолетства бояр, — о Филиппе (Колычеве), игумене Соловецкого монастыря. Именно он по воле царя стал следующим митрополитом Московским и всея Руси в 1566 году.