Верховный Совет СССР избирает на совместном заседании палат постоянно действующий орган — Президиум Верховного Совета СССР, подотчётный ему во всей своей деятельности. Президиум Верховного Совета СССР избирается из числа депутатов в составе Председателя Президиума Верховного Совета СССР, его 1-го заместителя, 15 заместителей Председателя (по одному от каждой союзной республики), Секретаря Президиума и 21 члена.
Президиум Верховного Совета СССР: созывает сессии Верховного Совета СССР; координирует деятельность постоянных комиссий палат; осуществляет контроль за соблюдением Конституции СССР и обеспечивает соответствие Конституций союзных республик Конституции СССР; даёт толкование законов СССР; ратифицирует и денонсирует международные договоры СССР; отменяет постановления и распоряжения Совета Министров СССР и Советов Министров союзных республик в случае несоответствия их закону; устанавливает воинские звания, дипломатические ранги и иные специальные звания; присваивает высшие воинские звания, дипломатические ранги и иные специальные звания; учреждает ордена и медали СССР и награждает ими; устанавливает и присваивает почётные звания СССР; принимает в гражданство СССР, решает вопросы о выходе из гражданства СССР и лишении гражданства СССР, о предоставлении убежища; издаёт общесоюзные акты об амнистии и осуществляет помилование; назначает и отзывает полномочных представителей СССР в иностранных государствах и при международных организациях; принимает верительные и отзывные грамоты аккредитованных при нём дипломатических представителей иностранных государств; образует Совет обороны СССР и утверждает его состав, назначает и сменяет высшее командование Вооружённых Сил СССР; объявляет в интересах защиты СССР военное положение в отдельных местностях или по всей стране; объявляет общую или частичную мобилизацию; в период между сессиями Верховного Совета СССР объявляет состояние войны в случае военного нападения на СССР или в случае необходимости выполнения международных договорных обязательств по взаимной обороне от агрессии.
В период между сессиями Верховного Совета СССР Президиум Верховного Совета СССР с последующим представлением на утверждение на очередной сессии вносит в случае необходимости изменения в действующее законодательство СССР, утверждает изменения границ между союзными республиками, по предложению Совета Министров СССР образует и упраздняет министерства СССР и государственные комитеты СССР; по предложению Председателя Совета Министров СССР освобождает от должности и назначает отдельных членов Совета Министров СССР. Президиум Верховного Совета СССР издаёт указы и принимает постановления. Совет Союза и Совет Национальностей избирают из числа депутатов постоянные комиссии для предварительного рассмотрения и подготовки вопросов, отнесённых к ведению Верховного Совета СССР, содействия проведению в жизнь законов СССР и др. Палаты могут создавать совместные комиссии на паритетных началах. Верховный Совет СССР контролирует деятельность всех подотчётных ему государственных органов, образует Комитет народного контроля СССР, возглавляющий систему органов народного контроля.
Совет Министров СССР — Правительство СССР — высший исполнительный и распорядительный орган государственной власти СССР. Он образуется Верховным Советом СССР на совместном заседании обеих его палат в составе: Председателя Совета Министров СССР, первых его заместителей и заместителей, министров СССР, председателей государственных комитетов СССР. В состав Совета Министров входят по должности председатели Советов Министров союзных республик. Совет Министров СССР ответствен перед Верховным Советом СССР и ему подотчётен.
Совет Министров СССР правомочен решать все вопросы государственного управления, отнесённые к ведению Союза ССР, поскольку они в силу Конституции не входят в компетенцию Верховного Совета СССР и его Президиума. В пределах своих полномочий Совет Министров СССР: обеспечивает руководство народным хозяйством и социально-культурным строительством, проведение единой политики в области науки и техники; разрабатывает и осуществляет меры по обеспечению роста благосостояния и культуры народа, по укреплению единой денежной и кредитной системы, проведению единой политики цен, организации государственного страхования и единой системы учёта и статистики; организует управление промышленными, строительными, сельскохозяйственными предприятиями и объединениями, предприятиями транспорта и связи, банками, а также иными организациями и учреждениями общесоюзного подчинения; разрабатывает и вносит в Верховный Совет СССР текущие и перспективные государственные планы развития народного хозяйства и социально-культурного строительства СССР, государственный бюджет СССР; принимает меры по осуществлению государственного плана и бюджета: представляет Верховному Совету СССР отчёты о выполнении плана и исполнении бюджета; осуществляет меры по защите интересов государства, охране социалистической собственности и общественного порядка, по обеспечению и защите прав граждан; принимает меры по обеспечению государственной безопасности; осуществляет общее руководство строительством Вооружённых Сил СССР, определяет ежегодные контингенты граждан, подлежащих призыву на действительную военную службу; осуществляет общее руководство в области отношений с иностранными государствами, внешней торговли, экономического, научно-технического и культурного сотрудничества СССР с зарубежными странами; принимает меры к обеспечению выполнения международных договоров СССР; утверждает и денонсирует межправительственные международные договоры.
Для решения вопросов, связанных с обеспечением руководства народным хозяйством и др., в качестве постоянного органа Совета Министров СССР действует Президиум Совета Министров СССР в составе Председателя Совета Министров СССР, его первых заместителей и заместителей.
Совет Министров СССР на основе и в исполнение законов СССР и указов Президиума Верховного Совета СССР издаёт постановления и распоряжения, обязательные к исполнению на всей территории СССР; объединяет и направляет работу общесоюзных и союзно-республиканских министерств СССР, государственных комитетов СССР и других подведомственных ему органов. Высшие органы государственной власти и управления образуются в союзных и автономных республиках. В союзных республиках высшим органом государственной власти является Верховный Совет союзной республики, который решает все вопросы, отнесённые к ведению союзной республики Конституцией СССР и Конституцией союзной республики. Он избирает Президиум Верховного Совета союзной республики — постоянно действующий орган, подотчётный Верховному Совету союзной республики (состав и полномочия Президиума Верховного Совета союзной республики определяются Конституцией союзной республики), образует Совет Министров — Правительство союзной республики, ответственное перед Верховным Советом союзной республики и ему подотчётное. Совет Министров союзной республики объединяет и направляет работу союзно-республиканских и республиканских министерств и государственных комитетов союзной республики.
Высшим органом государственной власти автономной республики является Верховный Совет автономной республики, который избирает Президиум Верховного Совета автономной республики и образует Совет Министров — Правительство автономной республики.
Местные органы государственной власти в краях, областях, автономных областях, автономных округах, городах, районах, районах в городах, посёлках, сельских населённых пунктах — Советы народных депутатов, которые решают все вопросы местного значения, исходя из общегосударственных интересов и интересов граждан, проживающих на территории Совета, проводят в жизнь решения вышестоящих государственных органов, участвуют в обсуждении вопросов республиканского и общесоюзного значения, вносят по ним свои предложения. Решения местных Советов, принимаемые в пределах прав, предоставленных им по закону, обязательны для исполнения всеми расположенными на территории Совета предприятиями, учреждениями, организациями, а также должностными лицами и гражданами.