С учреждением опричнины как ближайший родственник царя в соответствии с московскими традициями формально возглавил Опричную думу. Однако реальное влияние на политику новой организации оказывал не он, а боярин воевода А.Д. Басманов и князь А.И. Вяземский. Черкасский довольствовался представительскими функциями. В январе 1567 г. Иван Грозный покидает Кремль и переезжает на Воздвиженскую улицу, на Арбат, на двор Черкасского. Арбат был центром опричных владений в Москве, и опасавшийся заговора земщины царь повелел в кратчайшие сроки воздвигнуть здесь укрепленный замок. В сентябре того же года во время ливонского похода Черкасский состоял при особе царя и числился главным дворовым воеводой, т.е. вторым лицом после Ивана Грозного в опричной армии. Согласно разрядным спискам, той же осенью под Вязьмой служил первым воеводой большого полка. Факт близкого родства с Иваном Грозным автоматически обеспечивал Черкасскому высокие посты и положение при дворе. В походе на крымского хана Девлет-Гирея в сентябре 1570 г. вновь сопровождает царя и является главнокомандующим; летом следующего года при отражении набега хана командует опричным войском.

К 1571 г. над головой его сгущаются тучи. По навету Малюты Скуратова, захватившего реальную власть в Опричной думе, жестокие гонения обрушились и на род Захарьиных-Юрьевых, к которому принадлежала жена Черкасского. Судьбу царского шурина решил пронесшийся во время набега Девлет-Гирея на Москву в мае 1571 г. слух о том, будто отец Черкасского изменил русскому царю и вместе с крымцами участвует в военных действиях. Иван Грозный, опасаясь предательства Черкасского, который в тот момент вел передовой полк русских войск в Серпухов для отражения неприятеля, приказал его убить. Был зарублен опричными стрельцами между 16 и 23 мая 1571 г. по дороге к Серпухову. Были убиты и его жена с шестимесячным сыном.

Страшный опричный террор нанес огромный ущерб Российскому государству и стал одной из причин Смутного времени, в ходе которого страна чуть было не потеряла свою национальную независимость. После разгрома и изгнания из Москвы иностранных интервентов встал вопрос об избрании нового царя и новой династии вместо пресекшейся династии Рюриковичей. На Земском соборе 1613 г. прошла компромиссная фигура Михаила Федоровича Романова, положившего начало новой правящей династии. Однако сам факт выборности Романовых, отсутствия у них авторитета древности (в отличие от 700-летней династии Рюриковичей) делали их положение на троне более шатким по сравнению с потомками Рюрика. В этом отношении показателен пример московского восстания 1682 г., участники которого через 69 лет после избрания первого Романова вполне серьезно обсуждали идею истребления царской фамилии и провозглашения новым царем князя М.А. Хованского. На объективную шаткость новой династии накладывалось и растущее сопротивление народных масс, противившихся усилению различных форм государственного гнета, резко возросшего при первых Романовых. Достаточно сказать, что почти все время правления Алексея Михайловича, второго царя новой династии, сопровождалось народными восстаниями: в 1648 г. произошли социальные взрывы в Москве, Томске, Соли Вычегодской, Устюге и других городах, в 1650 г. – в Пскове и Новгороде, в 1662 г. – восстание жителей столицы, а в 1670–1671 гг. вспыхнула крупномасштабная крестьянская война под предводительством Степана Разина. Наряду с социальной борьбой в русском обществе в это же время начался и религиозный раскол, вызванный церковными реформами патриарха Никона. Неудивительно, что в обстановке нестабильности государственная власть начинает спешно усиливать репрессивный аппарат. Именно при первых Романовых происходят два взаимосвязанных явления: с одной стороны, впервые государственные преступления начинают выделяться из общей массы уголовных преступлений, и появляются специальные органы политического сыска, которые эти преступления расследуют, – с другой.

Государственное преступление стало обозначаться стереотипной формулой «слово и дело», надолго укоренившейся в русской истории. Именно этими словами начинался публично объявляемый донос о любом политическом преступлении. Источники начинают фиксировать эту формулу с 1622 г., когда один казак пригрозил перерезать горло царю. Первоначально «слово и дело» обозначало уголовное преследование по обвинению в словесном оскорблении государя, но очень быстро стало толковаться максимально расширительно. Окончательно эта практика кодифицируется и государственные преступления отделяются от общеуголовных в принятом при Алексее Михайловиче Соборном уложении 1649 г. Данному виду преступлений посвящена вторая глава уложения «О государьской чести, и как его государьское здоровье оберегать, а в ней 22 статьи». Первая статья гласила: «1. Буде кто коим умышлением учнет мыслить на государьское здоровье злое дело, и про то его злое умышленье кто известит, и по тому извету про то его злое умышленье сыщется допряма, что он на царское величество злое дело мыслил и делать хотел, и такова по сыску казнит смертию».

Уложение совершенно не проводило различия между умыслом и деянием, в результате чего в разряд важных государственных преступлений попадали не только сказанные во хмелю неосторожные слова, но и произнесенное безо всякого умысла неудачное выражение. Так, например, стрелец Иван Хлоповский, поднявший на пиру чашу в честь своего командира со словами «Здоров бы был Микита Дмитриевич Воробьин да государь», был нещадно бит кнутом за то, что упомянул царя после сотника. Нещадно били батогами и бросили в тюрьму другого стрельца, Томилку Белого, только за то, что тот неосторожно похвалялся: ехал-де на лошади, словно великий князь. При первых Романовых подобные обвинения составляли едва ли не большую часть всех дел, рассматриваемых органами политического сыска.

Наряду с покушением на жизнь царя другим из наиболее серьезных преступлений считался заговор с целью «Московским государством завладеть и государем быть». Государственными преступниками признавались и те, кто «недругу город сдаст изменою» или «в городы примет из иных государств зарубежных людей для измены же». За массовые выступления народа против властей – «скоп и заговор», государство безоговорочно назначало смертную казнь. Статья 18 второй главы уложения 1649 г. однозначно вменяла всем российским подданным незамедлительно доносить об известных им государственных преступлениях.

За подтвердившийся донос назначалась щедрая награда, а за недонесение уложение сулило смертную казнь.

В силу зачаточности форм политического сыска в то время донос являлся для власти практически единственным способом получения информации о государственных преступлениях, в результате чего она и поспешила объявить его гражданской обязанностью для всех членов русского общества. Главным способом подтверждения правильности доноса была пытка. По сложившейся традиции в первую очередь пытали самого доносчика. Если он под пыткой не отказывался от своего доноса, то немедленно арестовывали обвиняемых и всех свидетелей того или иного события.

Стоило любому человеку сказать за собой «слово и дело государево», как он немедленно изымался из сферы обычных отношений, как гражданских, так и уголовных, и становился объектом пристального интереса тех, кому было поручено расследование политических преступлений. Насколько безотказно действовало это правило, свидетельствует пример Фрола Разина. Когда его вместе с братом Степаном Разиным должны были уже казнить, Фрол с плахи крикнул за собой «слово и дело» и после этого на протяжении целых шести лет морочил следователям головы рассказами о «воровских письмах», закопанных где-то на Дону под вербой. Зная, что все случаи доносов о политических делах тщательно учитываются верховной властью, а то и самим царем, представители местной администрации немедленно принимали их к рассмотрению, задержанию подозреваемых и свидетелей, стараясь лишь во избежание излишней ответственности затем отправить их в Москву. Поскольку под формулу «слово и дело государево» легко было подвести любое, даже самое невинное деяние, а розыск по нему неизменно сопровождался пыткой, то неудивительно, что от этих роковых слов, которые на протяжении многих десятилетий сопровождали политический сыск на Руси, замирало сердце даже у самых отважных.