Исключительную роль среди городов играл Ниппур, находившийся практически в центре Двуречья, там, где русла Тигра и Евфрата максимально сближались. Именно в Ниппуре находилось важнейшее для всего Шумера святилище бога Энлиля, что и придавало значимости самому городу, который, по всей видимости, никогда не был центром самостоятельного государственного образования. Наконец, в северной части Двуречья на берегу Евфрата располагались города Киш с храмом бога-воина Забабы и Сиппар с храмом солнечного бога Уту, а за пределами Вавилонии – город Эшнунна у восточного притока Тигра реки Диялы, обеспечивавший стране торговлю с Востоком, и будущая столица Ассирийского государства город Ашшур, через который шла торговля с северными областями Месопотамии. Отдельного упоминания заслуживает также находившийся на среднем течении Евфрата город Мари, который хоть и находился далеко за пределами собственно Двуречья, однако был тесно связан с историей этой страны. Так, составленные в ІІІ тыс. до н. э. списки царских династий упоминают о династии из этого города, которая некогда якобы правила всей Южной Месопотамией.

Центром и основой каждого города-государства Двуречья был храм главного городского божества. Храмы выполняли две важнейшие функции в жизни шумерского общества, а именно: сбор, накопление и хранение продовольственных запасов, необходимых на случай неурожая или войны, а также создание обменного фонда товаров для организации международной торговли. По поручению храмового руководства специальные торговые агенты, так называемые тамкары, отправлялись обменивать местные зерно и ткани на столь необходимые металлы, строительный лес, рабов и рабынь. Кроме того, накопленные запасы использовались для жертвоприношений и содержания храмовой администрации и работников.

Во главе города-государства стоял властитель, имевший титул энси («господин, закладывающий угловой камень», самостоятельный владыка, бывший изначально жрецом-строителем) или лугаль, лу-галь («большой человек», «хозяин», бывший, скорее всего, выборным вождем-военачальником). Энси отвечал за отправление общинного культа, а также руководил строительством храмов и ирригационных сооружений, в связи с чем его нередко изображали несущим на голове корзину со строительными материалами, и отвечал за сбор налогов в пользу храма. Реже он мог возглавлять храмовые военные отряды. В связи с тем, что должность энси была выборной, его правление называлось «черёдом».

Лугаль представлял из себя более значимую фигуру, чем энси, и прежде всего был верховным правителем крупного города или объединения городов и военачальником. Его власть первоначально ограничивалась такими институтами общинного самоуправления, как совет старейшин и народным собранием всех свободных полноправных общинников-воинов, однако постепенно становилась более независимой и самостоятельной и, в итоге, превратилась в наследственную царскую должность. Со временем возникла идея о царе как избраннике богов, воля которого является священной и непогрешимой, а любой направленный против него поступок – святотатством и грехом, причем направленным не только и даже не столько против земного правителя, сколько против небесных божеств.

В конце III тыс. до н. э. шумеры составили так называемый «Царский список» – перечень властителей, правивших городами Двуречья от сотворения мира, момента, когда «царственность сошла с небес». Хронологически список разделен на две части: «до Потопа», когда правили восемь полумифических властителей, и «после Потопа», когда «была ниспослана с небес царская власть». Цари, стоявшие во главе одного города, условно объединялись в списке в одну династию. Так было создано подобие последовательной истории Вавилонии, однако при этом многие правители явно были вымышленными, а династии, поданные как правившие последовательно, на самом деле правили одновременно и параллельно.

Между городами-государствами Двуречья шла упорная и жестокая борьба за власть над страной. На первом этапе Раннединастического периода в этом противостоянии победил властитель города Киш. Согласно шумерским преданиям, именно один из правителей этого города по имени Этана стоял у истоков «царственности» в Шумере. Этот мифический герой, согласно свидетельствам аккадаской поэмы «Полет Этаны», якобы поднимался на небо, где хотел добыть «траву рождения», «на крыльях орла»: «Этана прижался к орлу, сжав руками концы его крыльев, и орел полетел со своей тяжелой ношей. Они мчались уже целый час, и орел сказал Этане: „Посмотри вниз, какой стала земля?” Взглянул Этана вниз и увидел, что земля стала словно горка, а мир словно колодец. Пролетели они другой час, и вновь взглянул Этана вниз: земля стала подобно жернову для размола зерна, а море подобно квашне, в которой замешивают тесто. Прошел третий час, и земля уподобилась пылинке, а великого моря не стало видно совсем».

«Царский список» свидетельствует: «Этана, пастух, тот, кто вознесся на небеса, тот, кто объединил все страны, стал царем и царствовал 1560 лет…» Киш был столь могущественным городом, что столетия спустя многие властители стремились получить в свою титулатуру звание «лугаля Киша», обозначавшее, по всей видимости, верховного правителя всего Двуречья и «лугаля сил» (то есть «лугаля воинств»), а также «царя-гегемона» («царя вселенной»), стоявшего выше обычных правителей отдельных городов.

Первым реальным лицом І династии Киша исследователи считают лугаля Эн-Менбарагеси, поскольку он упоминается не только в содержащем вымышленные имена «Царском списке», но и в коротких надписях в три-четыре строчки: «Эн-Менбарагеси, лугаль Киша». Известно, что этот правитель воевал с городами Элама, страны в бассейнах рек Каруна и Керхе, граничившей с Двуречьем на востоке. «Царский список» сообщает: «Эн-Менбарагеси, тот, кто захватил в качестве трофея оружие страны Элам, стал царем и царствовал 900 лет…» При этом обе надписи с упоминанием Эн-Менбарагеси происходят из долины реки Диялы, через которую лежал путь в эламскую область Аван, что подтверждает историческую достоверность свидетельств «Царского списка» о войне Киша с Эламом.

Эн-Менбарагеси передал власть своему сыну по имени Агга или Акка, который, помимо «Царского списка», известен также из сюжета эпической песни «Гильгамеш и Агга» о войне Киша с Уруком. Согласно этому преданию, записанному тысячелетием позже, Агга попытался подчинить Кишу находившийся на юге город Урук, потребовав от тамошних жителей принять участие в масштабных ирригационных работах. Урукский совет старейшин был уже готов покориться могущественному северному лугалю, однако этому воспротивилось народное собрание. Свободные мужчины-общинники, бывшие одновременно воинами (в тексте предания – «юноша города») объявили урукского эна – вождя-жреца – Гильгамеша лугалем и решили под его руководством оказать сопротивление агрессорам из Киша.

Агга выступил против Урука, сплавив свое войско вниз по Евфрату на ладьях, и взял город в осаду:

Противостояние завершилось полным поражением Киша. «Киш был поражен оружием; Его царство в Эанну было перенесено», – свидетельствует «Царский список». Эанну – храм в Уруке, следовательно, верховная власть над Двуречьем перешла к Гильгамешу, принадлежавшему к I династии Ура. Побежденный Агга был при этом пленен и назначен руководить строительными работами в Уруке. Видимо, это было своеобразной формой унижения поверженного правителя. Датируется случившееся приблизительно концом XXVII в. до н. э., то есть рубежом первого и второго Раннединастических периодов.

Гильгамеш («Бильгамес, чей отец был демон (инкуб), эн Кулабы»), был, согласно «Царскому списку», пятым правителем І династии Урука, первым представителем которой документ называет легендарного Мескиаггашера, сына солнечного бога Уту и брата богини Инанны. Следует обратить внимание на то, что в поэме о Гильгамеше утверждается, что он получил личную власть верховного военного вождя в обход традиционного властного института – совета старейшин – и даже вопреки ему. Мнению «мудрых старцев», традиционно правивших общиной в позднепервобытном обществе, энергичный герой противопоставил позицию молодых общинников-воинов, получив благодаря их поддержке всю полноту военной власти: «Урук, творение богов, Эанну, храм, низошедший с небес, чьи (составные) части сотворили великие боги, чья великая стена охватывает землю, как туча, возвышенную обитель, основанную Ану, – ты охраняешь ее, ты ее царь (лугаль) и воитель!» Возможно, мы видим здесь также один из первых зафиксированных письменными источниками конфликтов между поколениями, извечную проблему взаимоотношений отцов и детей. Удача в войне с Кишем сопутствовала военачальнику Ура, поэтому успешный и решительный полководец укрепил свои позиции, а полученная им власть военного вождя была дополнена неоспоримыми цивильными полномочиями. Так Гильгамеш сконцентрировал в своих руках всю полноту власти, став не только военным вождем, но гражданским правителем города.