Новую машину приняли на вооружение английских ВВС под обозначением "Бленхейм" IV, отбросив имя "Болингброк". Все три фирмы, строившие первую модификацию, довольно быстро перешли на сборку "четверок", благо не так уж много пришлось менять. К началу войны все три завода вместе выпускали по 100 бомбардировщиков в месяц. В качестве "Бленхейма" III рассматривался переходный "длинноносый" вариант без дополнительных баков. Однако, в итоге все самолеты с новым фюзеляжем обозначались как IV, хотя первые их серии консольных баков не имели и оснащались менее мощными моторами "Меркьюри" VIII. Чтобы отличить "настоящие" "четверки" (с баками), их иногда именовали IVL.

"Бленхейм" IV поставлялся и за рубеж. Уже упоминалось о передаче их в начале 1940 г. Югославии и Финляндии. В том же году 12 машин продали Турции, дополнив их еще 18 в 1943 г. В это же время 12 самолетов приобрела Греция. На них в октябре 1940 г., после вторжения в эту страну итальянских войск, воевала 32-я эскадрилья греческих ВВС. "Бленхеймы" в основном бомбили коммуникации итальянцев в Албании. Для компенсации боевых потерь эта часть в начале 1941 г. получила шесть "Бленхеймов"1 из состава английских эскадрилий, базировавшихся в Греции. Все эти самолеты были потеряны при захвате Греции немцами. Гораздо позже, в 1943 г. 16 "Бленхеймов" IV по программе военной помощи передали Португалии. В эту партию входили 8 бомбардировщиков и 8 тяжелых истребителей модификации IVF. Ими вооружили эскадрилью ВА2 в Ота.

К началу войны "Бленхейм" IV почти полностью вытеснил более старые машины в бомбардировочных частях в метрополии. На "единичках" летали только две эскадрильи, с началом боевых действий превращенные в учебные. Однако, в колониях их оставалось немало: пять эскадрилий в Египте, три – в Адене и одна – в Ираке. "Бленхеймы" I участвовали в наступлении англичан в Киренаике, с октября 1940 г. воевали в Греции, в мае 1941 г. защищали о.К- рит. Боевой опыт показал, что скорость "Бленхейма" уже недостаточна, а его вооружение не может защитить его от истребителей противника. Потери в воздухе были очень велики. В частях пытались повысить обороноспособность самолета, меняя, например, устаревшие пулеметы "Льюис" на более современные "Виккерс К", но это не могло кардинально изменить положение. К середине 1941 г. все эскадрильи и в Африке, и на Ближнем Востоке получили "Бленхейм" IV, "Веллингтон" или американские бомбардировщики "Мериленд" и "Балтимор". Лишь на Дальнем Востоке, в Малайе и Бирме остались три эскадрильи "единичек". Машины, базировавшиеся в Северной Малайе, почти все сгорели на земле после первых же налетов японцев в декабре 1941 г. В 60й эскадрилье уцелел один самолет. Лейтенант Скарф повел его бомбить пляж у Сингоры, где выгружался японский десант. Бомбардировщик прорвался сквозь зенитный огонь и поразил выгруженную на берег технику. На обратном пути его атаковали истребители. Смертельно раненый Скарф привел самолет на базу и умер в кабине.

Остатки разгромленных в Малайе эскадрилий участвовали затем в операциях на Суматре, потеряв почти все свои машины. Аналогично развивались события и в Бирме, где к апрелю 1942 г. "Бленхеймов" I практически не осталось.

В метрополии же "единички" встретили в новом качестве – как дальние тяжелые истребители "Бленхейм" IF. Более легкие, чем "Бленхейм" IV, и вследствие этого более быстроходные и маневренные, старые бомбардировщики в 1938-40 гг. переделывались в истребители ремонтными базами ВВС. Первоначально самолет рассматривался как истребитель сопровождения для участия в рейдах в глубокий тыл противника. Опытный образец был переделан "Бристоль" из серийного бомбардировщика путем установки подфюзе- ляжного контейнера с четырьмя 7,69- мм пулеметами "Браунинг". Вес пулеметной установки с боезапасом в 2000 патронов оказался меньше прежней бомбовой нагрузки, а ее аэродинамическое сопротивление – невелико, так что летные данные машины не ухудшились. Контейнеры изготовлялись на заводе фирмы "Саузерн рейлуэй" в Эшфорде. Всего изготовили 1375 комплектов, считая несколько отличающиеся контейнеры для аналогичного варианта IVF.

С конца 1938 г. по сентябрь 1939 г. 7 эскадрилий Истребительного командования получили "Бленхейм" IF, в основном, вместо бипланов "Демон". Первой была 25-я эскадрилья в Хокинге. С началом войны ими вооружили еще 10 эскадрилий в метрополии и две за границей – в Индии и на Ближнем Востоке. Первоначально большинство самолетов этого типа обеспечивали ПВО Лондона и городов Центральной Англии, летая как днем, так и ночью. Зимой 1939-40 гг. "Бленхеймы" начали сопровождать конвои за пределами радиуса действия одномоторных истребителей. С ноября 1939 г. их стали привлекать для штурмовых ударов по целям в Германии. Например, 23-я и 601- я эскадрильи 25 ноября атаковали базу гидросамолетов в Боркуме. В этом же качестве их пробовали применять и в начале немецкого наступления на западе в мае 1940 г., но быстро отказались от этой практики из-за больших потерь от истребителей противника. Так, из шести "Бленхеймов", штурмовавших транспортные самолеты на аэродроме, немцы сбили пять.

Во время массированных ночных налетов на Англию в 1940 г. IF превратили в барражирующий переватчик, оснащенный PJIC AI Mk.III. Антенны устанавливались на носу самолета, на крыле и по бокам мотогондол. Оборудование было слишком громоздким и сложным для одноместных самолетов, но вполне подошло для "Бленхейма". К середине 1940 г. в наличии имелся 31 IF с PJIC; 600-я эскадрилья проводила их войсковые испытания. В ночь на 23 июля "Бленхейм" впервые перехватил и уничтожил бомбардировщик Дорнье Do 17Z. Шесть эскадрилий, вооруженных этой техникой, участвовали в отражении немецкого "блица". Однако, "Бленхейму" в качестве истребителя явно не хватало скорости и огневой мощи. В мае 1941 г. последняя эскадрилья в Англии, 68-я, сменяла их на новые "Бофайтеры".

Надолго задержался "Бленхейм" I в финских ВВС. Собственное производство их начали там лишь в 1941 г., выпустив 15 самолетов. Еще одну партию из 30 машин собрали в 1943 г. К эскадрильям, участвовавшим в "зимней" войне, добавились еще 48-я и 17-я. В качестве основных бомбардировщиков финской авиации "Бленхеймы" выступали не только всю Вторую мировую войну, но и в первые послевоенные годы – до 1950 г. Как транспортные, учебные и патрульные лесной пожарной охраны, они служили до 1956 г. В послевоенный период на этих машинах сняли вооружение, поменяли навигационное и радиооборудование, в связи с чем "спина" украсилась различными дополнительными антеннами.

"Бленхейм" IV, в отличие от "единицы", стал основным средним бомбардировщиком английских ВВС в начальный период войны. "Бристоль" изготовила 313 штук, "А.В.Роу" – 755 и "Руте" – 2230. "Четверка" начала сменять предыдущую модификацию весной 1939 г.: в марте их получила 90-я эскадрилья. К сентябрю их имели уже 8 эскадрилий. Частично старые "Бленхеймы" были выстеснены новыми бомбардировщиками Хэндли-Пейдж "Хэмпден", но в сумме всеми модификациями (I, IF, IV) в начале войны были оснащены 32 эскадрильи – это был в то время самый массовый самолет английских ВВС.

Именно "четверка" совершила первый во Второй мировой боевой вылет 3 сентября 1939 г. – фотосъемку немецких кораблей в Киле. На следующий день 10 машин из 107-й и 110-й эскадрилий отбомбились по кораблям в Вильгельегафене; несколько бомб попало в линкор "Адмирал Шеер", но 5 самолетов из 10 не вернулись домой.