Дворянского происхождения. Получил домашнее образование, учился в Пажеском корпусе (
1841—
1843). Служил в лейб-гвардии Финляндском полку и сблизился с сослуживцем
П. А. Федотовым, впоследствии известным художником. Дружинин заведовал полковой библиотекой и много читал. По слабому здоровью и желанию посвятить себя литературе в январе
1846вышел в отставку в чине подпоручика и в феврале поступил в канцелярию Военного министерства. С
1847 публиковал в журнале («
Современник» свои рассказы, повести, романы, позднее также очерки текущей периодики и литературно-критические статьи. В ноябре
1849 был выведен за штат без жалованья; с января
1851 в отставке (коллежский асессор).
В редакционном кружке «
Современника» с конца
1840-х по конец
1850-х годов Дружинин был близок с
Д. В. Григоровичем,
И. С. Тургеневым и в особенности с
П. В. Анненковым и
В. П. Боткиным, с которыми его сближали не только литературно-эстетические предпочтения, но и житейские развлечения. Под заметным влиянием Дружинина и его теории «чистого искусства» в
1856—
1858 находился
Л. Н. Толстой.
С начала
1850-х годов Дружинин, помимо «Современника», был близок к кругу журнала
О. И. Сенковского «
Библиотека для чтения». В
1856 Дружинин по приглашению издателя «Библиотеки для чтения»
В. П. Печаткина возглавил журнал. В
1860Дружинин передал редактирование
А. Ф. Писемскому, который уже был к тому времени его соредактором. Сотрудничал в журналах «
Отечественные записки», «
Искра», «
Русский вестник» и газетах «Санкт-петербургские ведомости», «Северная пчела». В «
Журнале садоводства» поместил статью «Заметки о садоводстве в Петербургской губернии» (
1856, т. 2). В журнале «
Век» в
1861был соредактором
П. И. Вейнберга.
В ноябре
1856 на обеде у
графа Г. А. Кушелева-Безбородко Дружинин предложил создать по образцу английского Literary fundЛитературный фонд. На эту же тему он опубликовал статью «Несколько предположений по устройству русского литературного фонда для пособия нуждающимся лицам учёного и литературного круга» («
Библиотека для чтения»,
1857, т. 146). Организованное благодаря настойчивости Дружинина в
1859 в
Санкт-Петербурге Общество для пособия нуждающимся литераторам и учёным просуществовало около 60 лет.
Умер от чахотки. Похоронен на
Смоленском православном кладбище в Санкт-Петербурге, рядом с матерью и отцом. Смерть и похороны прошли почти не замеченными; заслуги Дружинина перед русской литературой отметили
Н. А. Некрасов в
некрологе(«Современник», 1864, № 1) и
И. С. Тургенев в поминальной речи («
Русский инвалид», 1864, 18 февраля).