Однако вследствие крайне напряжённой обстановки в Париже, несколько дней спустя 24 августа началось избиение гугенотов католиками, известное как Варфоломеевская ночь. Генрих избежал смерти благодаря своему высокому положению и своевременному обращению в католицизм. Вынужденный находиться при французском дворе, Генрих сблизился с братом короля Франциском Алансонским и участвовал в осаде Ла-Рошели 1573 года. В апреле 1574 года, после так называемых «заговоров недовольных» он и Алансон были заключены в Венсенский замок. Впоследствии Карл IX помиловал его и оставил при дворе. С воцарением Генриха III он получил новое королевское прощение в Лионе и присутствовал на коронации в Реймсе.
Проведя три года при дворе, Генрих бежал 5 февраля 1576 года. Воссоединившись со своими сторонниками он снова перешёл в протестантизм (13 июня того же года). Он поддерживал «недовольных» (ассоциация католиков и протестантов против правительства), но склоняясь скорее к умеренным взглядам, не находил общего языка с принцем Конде, который отчаянно сражался за торжество протестантизма. Генрих Наваррский старался не ссориться с французским двором и даже продолжал выполнять функции губернатора (военного представителя короля) в Гиени. В 1577 году он принял участие в шестой религиозной войне.
С этого времени Генрих сталкивается с недоверием со стороны протестантов, которые упрекали его в религиозном лицемерии. Он избегал Беарна — цитадели кальвинизма. Однако католики также относились к нему враждебно. В декабре 1576 году он едва не погиб в засаде в Оз, а Бордо, столица управляемой им Гиени, закрыл перед ним двери. Генрих устроился на берегах Гаронны в Лектуре и в Ажене, рядом с которым находился его собственный замок в Нераке. Королевский двор состоял из дворян, принадлежащих к обеим религиям.
С октября 1578 года по май 1579 года у него гостила Екатерина Медичи, которая пыталась примирить королевство. Надеясь получить рычаг влияния на Генриха, она привезла с собой его супругу — Маргариту.
Несколько месяцев чета Наваррских жила на широкую ногу в замке Нерака. Двор забавлялся охотой, играми и танцами к вящему неудовольствию кальвинистов. Двор привлекал также образованных людей (например, Мишеля Монтеня и Дю Барта).
Затем Генрих участвовал в седьмой религиозной войне, инициированной его единоверцами. Взятие Каорса в мае 1580 года, где ему удалось избежать резни и разграбления, несмотря на три дня уличных боёв, способствовало увеличению его популярности.
Галантные похождения короля приводили к конфликтам в по-прежнему бездетной семье и вынудили Маргариту вернуться в Париж. Ссора в Ажене в 1585 года ознаменовала их окончательный разрыв.
В 1584 году умирает не оставив наследника Франциск Алансонский — брат короля Генриха III и наследник престола. Наследником престола по закону становится Генрих Наваррский, один из руководителей партии протестантов. Бездетный король Генрих III отправляет к Генриху герцога Ногаре д’Эпернона, чтобы убедить его перейти в католицизм и вернуться ко двору. Однако, несколько месяцев спустя, под нажимом Гизов, лидеров католической партии, он вынужден подписать Немурский трактат, объявить протестантов вне закона и начать против Генриха войну.
Начинается конфликт, в котором Генрих Наваррский несколько раз сталкивается с герцогом Майеннским. Римский папа опять отлучает его от церкви, а в 1587 году Генрих разбивает королевскую армию в битве при Кутра.
Значительные изменения в политической обстановке происходят в 1588 году. Смерть принца Конде ставит Генриха во главе протестантов. Убийство герцога Гиза примиряет Генриха III и Генриха Наваррского. В замке в Плесси-ле-Тур оба короля подписывают трактат 30 апреля 1589 года. Совместно сражаясь против Лиги, которая контролирует Париж и большую часть Франции они осаждают столицу в июле того же года. 1 августа 1589 года Генрих III умирает от ран, нанесенных ему фанатичным монахом — Жаком Клеманом (будучи набожным человеком, король велел беспрепятственно допускать к нему деятелей Церкви). На смертном одре Генрих III официально признаёт Генриха Наваррского своим наследником, который отныне становится королём Франции — Генрихом IV. Правда, это пока ещё скорее формальность, поскольку три четверти подданных короля не признают его таковым. Католики Лиги отказываются признавать законность такого престолонаследования.
Осознавая свои слабые стороны, Генрих IV начинает борьбу на идеологическом фронте. Роялисты-католики требуют от него принятия католицизма, но за девять предыдущих лет Генрих успел уже три раза совершить вероотступничество. Он отказывается, хотя и заявляет в спешно составленной декларации, что он будет чтить католическую веру. Это вызывает разброд и шатание в лагере его сторонников протестантов. Некоторые даже покидают армию (например, Клод де ла Тремуйль), причем католические сторонники Генриха III (но не Генриха IV) следуют их примеру, не желая служить протестанту. Армия в одночасье уменьшается вдвое (с 40 000 до 20 000 человек).
Ослабленный Генрих IV вынужден отказаться от осады Парижа, При поддержке Испании Лига переходит в наступление и оттесняет его к Дьеппу, куда он отступает в надежде на союз с Елизаветой I Английской, в то время как его войска разбегаются.
Однако Генрих IV одерживает победу над Карлом Лотарингским, герцогом Майенским 29 сентября 1589 года в битве при Арк. Привлеченные харизмой Генриха к рядам его сторонников примыкают: Франсуа де Бурбон-Конти и Франсуа де Монпансье (принцы крови), Лонгвиль, Люксембург и Роган-Монбазон (герцоги и пэры Франции); маршалы Бирон и д’Омон, а также многочисленные дворяне Шампани, Пикардии и Иль-де-Франса. Генриху опять не удаётся взять Париж, зато он с налёта берёт Вандом. Там он особо следит за тем, чтобы церкви остались нетронутыми, а жители не пострадали от налётов его армии. Успокоенные этим прецедентом все города между Туром и Ле-Маном сдаются без боя. В битве при Иври 14 марта 1590 года Генрих своим героизмом сумел переломить ход битвы. Он повел солдат в атаку, надев шлем с белым султаном, заметным издалека. Когда его войско начало отступать, Генрих остановил бегущих, воскликнув: «Если вы не хотите сражаться, то хотя бы посмотрите, как я буду умирать!» После победы под Иври, он берет в блокаду Париж. Как только Париж и другие города Лиги перешли на его сторону, он не стал преследовать вождей Лиги, а подкупил и таким образом получил их поддержку.
Тем временем протестанты обвиняют Генриха в ущемлении их религиозных свобод. Действительно, в июле 1591 года Мантским эдиктом (не путать с Нантским эдиктом 1598 года) Генрих восстанавливает положения эдикта Пуатье 1577 года, весьма ограничивавшие свободу вероисповедания протестантов.
Герцог Майеннский во время войны с Генрихом созывает Генеральные штаты 1593 года с целью избрания нового короля. Для герцога эта идея оказалась более чем неудачной, поскольку Штаты начинают активные переговоры с партией короля, добиваются сперва перемирия, а затем и обращения короля в католицизм. Тщательно обдумав сложившееся положение вещей: истощение наличных военных сил, низкий боевой дух и недостаточное финансирование, Генрих поступает в соответствии с политической целесообразностью — отрекается от кальвинизма. Почва для этого готовилась, впрочем, заранее — ещё 4 апреля 1592 года в специальной декларации (получившей название «экспедьян», что можно вольно перевести как «стремление к полюбовному соглашению»), Генрих выражает намерение быть ознакомленным с доктринами католицизма.
Король торжественно отрекается от протестантизма 25 июля 1593 года в базилике Сэн-Дени. Исторический анекдот, не подтверждающийся надёжными источниками, приписывает ему по этому случаю фразу: — «Париж стоит мессы». С целью ускорить присоединение городов и провинций (в частности их губернаторов) он сыплет обещаниями и подарками на сумму в общей сложности 2 500 000 ливров. Чтобы оплатить этот аттракцион невиданной щедрости пришлось впоследствии увеличить налоги в 2,7 раза, что вызвало народные волнения в самых преданных королю провинциях: Пуату, Сентонже, Лимузене и Перигоре.
