В конце 1943 года Кернкросс был переведен на работу в британскую разведку СИС. Это решение было вызвано ухудшением здоровья агента. Он с детства крайне слабо видел левым глазом. К тому же работа в дешифровальной службе резко ухудшила зрение и правого глаза. Резидентура предпринимала меры, чтобы помочь агенту с лечением, однако результаты были малоутешительными, и врачи рекомендовали сменить работу.

После перехода в СИС Кернкросс работал сначала в пятом, затем — в первом управлении британской секретной разведывательной службы. Он изучал и анализировал перехваченные сообщения германских разведчиков, действовавших в СССР и на Балканах, а также донесения британских агентов из этих стран. В первом управлении Кернкросс занимался анализом политической информации британской разведки. За это время он передал своим советским кураторам список английской агентуры на Балканах, который был реализован Центром после победы в этих странах народно-демократических революций.

Большой интерес для советской разведки представляли полученные им сведения, изложенные в спецсообгцении СИС от 28 октября 1944 года. В документе речь шла о секретной инструкции шефа гестапо Гиммлера о создании на территории Германии в случае вступления туда советских войск подпольной армии сопротивления. Однако благодаря заблаговременно принятым советским командованием мерам партизанское движение на территории Германии, как известно, не состоялось, в чем была определенная заслуга и Кернкросса.

За вклад в борьбу советского народа против фашистских захватчиков Джону Кернкроссу неоднократно объявлялись благодарности руководства внешней разведки органов госбезопасности.

Учитывая, что Джон Кернкросс сотрудничал с советской разведкой по идейным соображениям и не получал материального вознаграждения, а также в связи с ухудшением состояния его здоровья, в марте 1945 года ему была установлена пожизненная пенсия в размере тысячи фунтов стерлингов в год. Однако получать ее агент отказался, объяснив, что материально достаточно обеспечен.

После войны Кернкросс некоторое время работал в Управлении обороны Министерства финансов Великобритании, в 1947 году участвовал в подготовке Закона о радиоактивных элементах, в 1949-м возглавлял подкомитет по решению организационных вопросов, связанных с созданием НАТО.

Несколько позже он был переведен на работу в Министерство снабжения, где не было интересующих советскую разведку секретных материалов. Контакты с Кернкроссом стали носить эпизодический характер.

23 октября 1951 года Кернкросс на встрече с оперработником сообщил, что его допрашивал представитель британской контрразведки и интересовался характером его отношений с Гаем Бёрджессом и Дональдом Маклином, а также принадлежностью в прошлом к компартии Великобритании.

Кернкросс уже был подготовлен резидентурой к вопросам подобного рода. Он спокойно ответил, что с Дональдом Маклином просто здоровался, когда работал в МИДе Великобритании, своего членства в партии в период учебы в колледже не отрицал, но заметил, что после окончания Тринити-колледжа никаких связей с ней не поддерживал. Что касается Бёрджесса, то он действительно передал своему другу для личного ознакомления несколько конфиденциальных документов, содержание которых не представляло государственной тайны. Контрразведчик был удовлетворен и других вопросов не задавал. Допрос в контрразведке никак не отразился на положении Кернкросса в Министерстве снабжения, ничего подозрительного вокруг себя он не заметил.

Но Центр в связи с допросом Кернкросса в МИ-5 принял решение временно законсервировать работу с ним. Отрабатывался также вопрос о безопасном выводе агента за границу, но Кернкросс сообщал, что какой-либо опасности для себя в данный момент не чувствует. Работа с агентом была прекращена, контрольная встреча назначена на 23 января 1952 года. Однако на эту встречу Кернкросс не вышел. Связь с ним удалось восстановить только в начале марта. Кернкросс рассказал, что его опять вызывали в контрразведку и, как и в первый раз, интересовались его принадлежностью к компартии. После допроса его снова перевели на работу в Министерство финансов, причем в отдел, не связанный с секретными материалами. Кернкросс сказал оперработнику, что, по-видимому, контрразведка не оставит его в покое. На предложение куратора выехать в СССР в случае осложнения обстановки Кернкросс вновь ответил отрицательно, заявив, что у МИ-5 нет оснований для его ареста.

После встречи в марте 1952 года советская внешняя разведка окончательно утратила связь с Кернкроссом. Попытки ее восстановить не увенчались успехом. Центром было принято решение выяснить судьбу Кернкросса через Кима Филби, занимавшего видный пост в британской разведке и к тому времени еще не попавшего в поле зрения спецслужб. Было установлено, что при обыске на квартире Бёрджесса контрразведка обнаружила написанный рукой Кернкросса меморандум, содержащий разведывательную информацию. На агента пало серьезное подозрение, однако он сумел доказать, что это была служебная записка одного государственного служащего другому, не имеющая никакого отношения к государственной тайне.

Серьезных оснований для ареста Кернкросса у МИ-5 не было, однако он на всякий случай был уволен из Министерства финансов. О его местонахождении Филби осведомлен не был.

Контрразведка еще несколько раз допрашивала Джона Кернкросса. После провала Филби и его вывода в СССР в 1963 году у нее накопилось достаточно материалов о том, сведения какого характера Кернкросс мог передавать советской разведке. В 1964 году в обмен на иммунитет от судебного преследования он рассказал, что в годы войны работал на советскую разведку как на спецслужбу союзника по антигитлеровской коалиции. Он хорошо понимал, что эта информация уже никому не может повредить.

Он не был наказан в уголовном порядке, что впоследствии привело к обвинению правительства в том, что оно скрывало свою роль тайного соучастника. Причастность Кернкросса к «Кембриджской пятерке» оставалась недоказанной до 1990 года, когда перебежчик Олег Гордиевский, бывший полковник КГБ, указал на него.

После того как МИ-5 завершила разбирательство, Кернкроссу было разрешено выехать на преподавательскую работу в Канаду. В 1967 году он поступил на службу в Продовольственную и сельскохозяйственную организацию ООН (Италия). В 1970 году обосновался во Франции и жил в Провансе как частное лицо.

В 1981 году, отвечая на вопрос в парламенте, премьер-министр Великобритании Маргарет Тэтчер публично признала, что Джон Кернкросс работал на советскую разведку. Она также информировала членов парламента, что за давностью лет ему было дано разрешение возвратиться в Англию.

В начале 1995 года Джон Кернкросс вернулся в Англию. Официально женился на своей подруге, американской оперной певице Гейл Бринкерхоф, с которой жил в последние годы, и, поселившись на западе страны, приступил к написанию мемуаров.

5 октября 1995 года в возрасте 82 лет Джон Кернкросс скончался. Буквально через месяц увидели свет его мемуары, вышедшие в одном из английских издательств. О смерти пятого члена «Кембриджской пятерки» сообщила пресса разных стран, включая российскую. Принадлежность Джона Кернкросса к «кембриджской группе» официально подтвердила и Служба внешней разведки Российской Федерации.