В 1531-1534 годах в монастыре одновременно соорудили две каменные церкви. Обе они строились на вклад Московского великого князя Василия III, в ознаменование рождения его сына - наследника престола и будущего царя Ивана Грозного.
Характерно посвящение церквей Святым - покровителям великокняжеской семьи. Одна из церквей - Архангела Гавриила (по дню рождения самого Василия III) имела придел Константина и Елены (Елена Глинская - жена великого князя). Другая церковь была посвящена Иоанну Предтече - небесному патрону Ивана Грозного, а придел в ней - Кириллу, в благодарность за "заступничество" в даровании князю наследника.
Архитектурные формы церквей Гавриила и Иоанна Предтечи значительно отличают их от Успенского собора. В них нашли отражение те новые черты, которые внесли в московскую архитектуру приглашенные в Москву Иваном III итальянские зодчие. Вызов иностранных мастеров, связанный с предпринятым великим князем переустройством Кремля, имел важное значение для развития русской архитектуры. Конец XV века - это период расцвета итальянского Возрождения, и приезжие "фряжские", как их называли, зодчие привезли с собой не только технические новшества, но и иной круг художественных представлений, отразивший рационализм ренессансной культуры и ее обращение к образцам классического античного искусства. Существенным нововведением было использование элементов ордерной декорации, а также более свободная трансформация традиционных для русского каменного строительства типологических схем. Воздействие творчества итальянских мастеров на русскую архитектурную практику особенно сильно проявилось в самой Москве, но следы его просматриваются почти повсеместно, в том числе и в некоторых провинциальных постройках.
Лучше всего новые "фряжские" черты можно почувствовать в интерьере церкви Гавриила. Круглые стройные и высокие западные столбы храма оставляют свободным его внутреннее пространство. Подпружные арки под барабаном не повышены, как у Успенского собора, а опущены ниже сводов, более четко выявляя конструктивную систему. Западная часть перекрыта крестовым сводом, неизвестным в московском зодчестве до прибытия итальянских мастеров. Капители столбов и профилированные импосты на стенах под пятами арок придают внутреннему облику здания четкость и строгость, характерные для архитектуры Возрождения. Интерьер церкви оставляет большое впечатление, несмотря на отсутствие в ней иконостаса. В архитектурной обработке фасадов церкви Гавриила новшеством стал развитой трехчастный карниз, опоясывающий стены по верху храма. Очень сильно развитым был и профилированный цоколь, охватывающий все здание. Из трех порталов сейчас сохранился один северный, имеющий традиционное перспективное устройство.
Смело и оригинально решен верх церкви. Над карнизом, там, где обычно помещались закомары, возвели стены второго яруса с большими открытыми проемами, в которых висели колокола. Этот ярус звона увенчивался целой короной небольших кокошников. В северо-западном углу яруса установили часы. Вверху церковь завершалась двумя главами - большой в центре и малой - над приделом Константина и Елены.
В 1638 году верх здания перестроили. В прежнем ярусе звона сделали ризницу с небольшими окнами, перекрытую сомкнутым сводом. Более всего пострадал памятник в XVIII и особенно в начале XIX века. Тогда сломали оба барабана, уничтожили южный портал, вместо него и над ним сделали новые большие окна, уничтожили второй ярус кокошников. Западный фасад церкви еще раньше оказался почти полностью закрытым построенной вплотную к нему каменной колокольней.
Другая церковь, сооруженная одновременно с церковью архангела Гавриила,церковь Иоанна Предтечи - расположена вне монастырских стен, на соседнем холме, рядом с поставленной Кириллом часовней, как говорится в древних документах - "на горе". Архитектурные формы этого памятника очень близки к формам церкви Гавриила. Однако церковь Иоанна Предтечи выглядит несколько скромнее - как по общим размерам, так и по более простой трактовке деталей. Несколько богаче декорирован барабан, украшенный ставшим традиционным для Белозерья орнаментальным поясом. Храм не имел вверху звона, стены его, как и у Успенского собора, завершались тремя ярусами закомар, из которых верхние, чисто декоративные, правильнее назвать кокошниками. Так же, как и церковь Гавриила, церковь Иоанна Предтечи имела вторую меньшую главку, размещавшуюся над юго-восточным углом - над приделом, посвященным Кириллу.
Внутри церковь также напоминала церковь Гавриила, но с некоторым упрощением форм. Столбы ее имеют не круглое, а квадратное сечение и поэтому выглядят более массивными. Профилировка капителей и импостов тоже упрощена. Вместе с тем, основные пропорции помещения И конструкция сводов у обеих церквей очень близки.
Не приходится сомневаться, что оба храма - и Гавриила, и Иоанна Предтечи построены одним зодчим. Хорошее знакомство с новейшими архитектурными течениями говорит о том, что мастер не был местным и происходил из крупного художественного центра, для второй четверти XVI века, вероятнее всего, из Ростова Великого, тем более что монастырь тогда подчинялся Ростовской епархии. Документы этого времени свидетельствуют об активной деятельности ростовских строителей и называют ряд имен мастеров - Григория Борисова, Горяина Григорьева, Пахомия Горяинова.
Церковь Иоанна Предтечи не избежала общей участи. Покрытие по закомарам позже уничтожили, и даже самое воспоминание о них постарались похоронить под слоем штукатурки, покрывшей верхнюю часть стен. Малый барабан сломали. В южной и западной стенах на месте украшенных живописью киотов пробили новые большие окна. Наружные стены храма, прежде беленые, выкрасили в красный цвет. Уже в начале прошлого столетия фасады памятника приобрели вид, почти не отличающийся от современного.
В 1870-е годы первоначальный тябловый иконостас церкви Иоанна Предтечи, как и в некоторых других кирилловских храмах, заменили на новый, покрытый резьбой и позолоченный. Он выполнен в стиле русского классицизма с характерными для него элементами: пальметтами, гирляндами и венками из дубовых и лавровых листьев, гофрированными лентами, балдахинами. Иконостас имеет хорошие пропорции и удачное расположение икон, связан с архитектурой церкви, ее размерами. Однако он не предназначался специально для этого храма, а являлся частью значительно более высокого иконостаса из церкви Кирилла, созданного в 1789-1792 годах вологжанином Василием Дружининым с сыном Иваном. Верхнюю часть этого иконостаса уже в 1825 году переместили в церковь Владимира. Размеры всех названных храмов отличались, поэтому иконостасы пришлось приспосабливать. В церкви Иоанна Предтечи это вполне удалось. Может быть, только в самой верхней части чувствуется некоторая случайность в расположении завершающих элементов.
Сейчас внешний вид иконостаса далек от первоначального. Царские врата относятся к XIX веку и не представляют интереса, ими заменили стоявшие в Кирилловской церкви врата в прекрасном чеканном серебряном окладе, присланные в монастырь царем Михаилом Федоровичем в 1645 году (парные царским вратам из Успенского собора, одновременно вложенным в монастырь). Сейчас эти врата находятся в экспозиции музея.
При реставрации иконостаса выяснилось, что малиновый цвет его фона не изначальный. В XVIII веке фон был серебряным, а поверх серебра лежал синий лак. Фигуры резных ангелов по сторонам медальона с изображением Бога Саваофа тоже были серебряными, а по серебру подцвечены зеленой и красной красками. При переносе иконостаса в XIX веке цвет фона изменили, а позже перекрашивали еще не один раз.
Резчики иконостаса прекрасно справились со сложными растительными мотивами. Гораздо менее уверенно выполнена объемная скульптура, что очень часто встречается в иконостасах русского Севера. Фигуры двух ангелов, завершающие иконостас, довольно неуклюжие, с огромными руками и ногами.
Иконы, северную и южную алтарные двери написал в 1796-1798 годах священник череповецкого Воскресенского собора Лука Петров, получивший серьезную профессиональную подготовку. Он прекрасно владел смешанной техникой живописи, использовал образцы западно-европейских мастеров, был знаком со светской живописью XVIII века. И техника написания с частичным применением масляных красок, и трактовка сюжета в жанровом духе, на фоне развитого пейзажа - это уже новая живопись, порвавшая с традиционной иконописью.
