Так же строго и логично организована система росписи собора в целом. Дионисий исходит из архитектурных членений интерьера, подчиняя им размеры и пропорции живописных композиций. Этим достигается гармония архитектуры и живописи, легкая обозримость сцен. Здесь последовательно проведена идея посвящения храма Богоматери. Тема Богоматери открывается в росписи наружной западной стены собора, где центральное место занимает композиция "Рождество Богоматери". Внутри собора посвященные Богоматери сцены занимают наиболее ответственные места. В больших люнетах - это многофигурные композиции "Покров Богоматери", "О Тебе радуется", "Собор Богоматери", на щеке восточного свода "Богоматерь Знамение", в конхе центральной апсиды алтаря - Богоматерь с младенцем на троне. Целый ярус росписи отведен иллюстрациям Акафиста Богоматери. Акафистный цикл начинается на внутренних гранях восточных столпов, где размещены четыре композиции "Благовещения" - своеобразная маленькая вступительная сюита, затем продолжается на внутренних гранях западных столпов, завершая таким образом круг в подкупольном пространстве, храма. Повествование переходит в юго-западный, далее в северо-западный углы собора и, наконец, образует еще один широкий круг, следуя по южной стене, внешним трапам западных столпов и по северной стене. Кругообразное прочтение цикла как будто подчеркивает основные членения собора. Это древнейшая иллюстрация Акафиста в русской монументальной живописи.
Другие части собора не связаны непосредственно с темой Богоматери. В куполе - полуфигурное изображение Христа Вседержителя, в простенках барабана архангелы, ниже, в круглых медальонах - праотцы, в парусах - евангелисты. Тематика этих частей росписи наиболее традиционна. Реже встречаются в монументальной живописи композиции "Учения отцов церкви", которые в ферапонтовском соборе занимают щеки северного, южного и западного сводов. Подпружные арки заполнены круглыми медальонами с полуфигурами Святых, на сводах - притчи и сцены из жизни Христа. Западная стена по традиции занята большой композицией Страшного Суда. Нижний ярус росписей на северной, южной и отчасти западной стене занимают изображения семи вселенских соборов, тоже довольно редкие в русской монументальной живописи.
В алтаре изображены Святители с литургическими текстами в руках и дьяконы, поклоняющиеся евхаристическому младенцу. В дьяконнике, где помещался придел Святого Николая, представлены сцены его жития. Стиль выдает руку менее искушенного мастера, зато полуфигурное изображение Святого в конхе принадлежит к наиболее совершенным образам всей росписи собора.
В живописный ансамбль входили и иконы иконостаса собора, написанные одновременно со стенными росписями. 16 икон деисусного ряда, 7 икон пророков и 2 местные иконы находятся в настоящее время в Третьяковской галерее. Русском музее и Кирилловском музее. Стенные росписи и иконы собора Ферапонтова монастыря - признанная вершина творчества Дионисия. В их яркой красочности, праздничной нарядности и торжественности, спокойной уравновешенности композиций отразилась та эпоха национального самосознания, когда русский человек впервые почувствовал себя гражданином крупного централизованного национального государства, призванного сыграть роль единственного законного наследника падшей под ударами иноверцев Византийской империи. Вместе с тем, зрителя привлекает в этих произведениях и особый взгляд на мир, принадлежащий одному из крупнейших мастеров русской средневековой живописи, его артистизм, только ему свойственное сочетание изящества и умозрительности.
В 1530-1534 годах в Ферапонтовом монастыре была сооружена церковь Благовещения с трапезной палатой. Ее постройка связана с посещением монастыря великим князем Василием III, приезжавшим в 1527 году в Кириллов монастырь молиться о даровании наследника. Массивная одностолпная палата и церковь поставлены, как и у обеих кирилловских трапезных, по одной оси и подняты на высокий подклет. Однако келарская палата, теперь разрушенная, примыкала к трапезной не с запада, а с севера, нарушая симметрию. Сейчас от нее остались хорошо читающиеся остатки стен и сводов. С юга к трапезной пристроена перекрытая сводами паперть с большими открытыми арками в верхнем этаже. На паперть вела каменная лестница. Рядом со входом с паперти в трапезную в стену вделана каменная плита с высеченной на ней надписью, сообщающей о строительстве и освящении храма. Внутри церковь выглядит несколько необычно. Она не имеет отдельного помещения для алтаря и перекрыта низким куполом, опирающимся на переброшенные в углах арочки. Над церковью возведен еще один ярус, в который из храма ведет внутристенная лестница. Середину этого яруса занимает высокий цилиндр, переходящий вверху в световой барабан. В него с разных сторон открываются небольшие камеры, расположение которых, на первый взгляд, кажется хаотичным. На южную и восточную стороны камеры выходят большими открытыми арками, в которых прежде висели колокола. Объем церкви завершается тремя ярусами кокошников и барабаном с главой. В целом устройство верха Благовещенской церкви в виде звона очень напоминает завершение кирилловской церкви Архангела Гавриила.
В подклете под церковью, трапезной и келарской располагались хлебня и другие хозяйственные помещения. Теплом от хлебни через жаровые каналы отапливался верхний этаж. Снизу в трапезную приносили пищу по узким лестницам, скрытым в толще стен.
В XIX веке здание подверглось безжалостной перестройке. Тогда сломали келарскую, уничтожили свод трапезной палаты, растесали окна, перестроили паперть. Реставрация здания началась еще в 1908 году, но завершилась только в последние годы. Восстановлены свод трапезной, прежняя форма окон, покрытие по кокошникам.
При перестройках прошлого века церковь была превращена в алтарь, и новый иконостас поставлен в прежней трапезной. Художественной ценности он не представлял и при реставрации был демонтирован.
К XVI веку относится один из лучших памятников монастыря - Казенная палата, прежде иногда ошибочно называвшаяся Сушилом. Палата представляет собой массивное двухэтажное здание под двускатной кровлей, расположенное справа от Святых ворот. Фасады здания решены по-разному. Западная стена, включенная в линию монастырской ограды, прорезана узкими маленькими окнами, скорее напоминающими бойницы. Окна южного фасада имеют обычное для этого времени наружное устройство в виде глубоких амбразур. Более богато обработан северный фасад, обращенный к трапезной палате и собору. Его скупая, но выразительная декорация сходна с декорацией трапезной. Окна украшены ступенчато западающими арочками, а вверху выложен карниз из простых кирпичных консолей. Восточное крыло здания было одноэтажным, но оно до наших дней не сохранилось. Внутри оба этажа перекрыты сводами. Сообщаются они лестницей, проходящей в толще стены. Наверху имеется отдельная небольшая камера, в которой хранились важные для монастыря документы - государевы жалованные грамоты и купчие крепости. Казенная палата - одно из лучших дошедших до нас гражданских сооружений XVI века. Предельно скупыми средствами строители придали ему редкую выразительность и монументальность.
От середины XVII века в монастыре сохранились два храма. Один из них церковь Мартиниана, построенная в 1640 году над гробницей прославленного игумена. Церковь завершается большим каменным шатром. Памятник сильно искажен поздними переделками. Некоторые следы его первоначального декора видны на южном фасаде. Из наиболее грубых искажении можно отметить пристройку с западной стороны совершенно новой трапезной (при этом в западной стене храма на месте древнего портала пробит широкий проем), сооружение новой граненой апсиды на месте древней, полукруглой, обвалившейся в конце XVIII века, и растеску окон. При строительстве трапезной на ее западную стену перенесли старую каменную плиту с надписью о строительстве церкви Мартиниана. Памятник в его теперешнем виде страдает известной сухостью деталей.
Иконостас в церкви - первой половины XIX века, довольно простой, с некоторыми характерными ампирными мотивами. Его резьба имеет большие утраты. У северной стены церкви в нише находится захоронение преподобного Мартиниана, который по традиции погребен у южной стены собора, тогда еще деревянного. Захоронение Мартиниана издавна служило местом поклонения и, вероятно, было отмечено деревянным навесом или палаткой. Над могилой стоит резная позолоченная деревянная рака. Вырезанный на ней текст сообщает об изготовлении раки в 1646 году и кратко излагает житие Мартиниана.
